Die Kirche wurde erstmals in Moskau auf Initiative von Generalleutnant M.A. Duchonin und seiner Frau sowie dem Kaufmann Kawerin zu Ehren von Kaiser Alexander III. erbaut. 1895 wurde sie in die Stadt Orjol verlegt.

Die hölzerne Kirche, die im Namen der Auferstehung Christi geweiht wurde, wurde auf dem Afanassjewski-Friedhof errichtet, der 1887 als Friedhof des Wwedenki-Frauenklosters gegründet wurde. Der Name "Afanassjewski" Friedhof stammt von dem gleichnamigen Ort, an dem Ende des 17. Jahrhunderts das Wwedenki-Frauenkloster gegründet wurde. Dieser Name blieb auch für die Kirche bestehen. 1897 wurde der Friedhof mit einer Steinmauer umgeben, und über dem Eingang wurde ein Glockenturm errichtet, der in den 30er Jahren des 20. Jahrhunderts abgerissen wurde. Die Kirche war aus Holz und stand auf einem steinernen Fundament.

Es war die einzige Kirche in Orjol, die immer ein Kirchengebäude blieb und der Gemeinde der Gläubigen gehörte. Die Gottesdienste in der Kirche fanden mit kleinen Unterbrechungen bis 1996 statt. Die hölzerne Kirche brannte in der Nacht vom 5. auf den 6. Oktober 1996 vollständig nieder. Das moderne steinerne Kirchengebäude wurde später erbaut. Im September 2001 weihte der Erzbischof von Orjol und Liwen, Paisij, die neue steinerne Kirche, die an derselben Stelle nach dem Entwurf des Architekten M.B. Skorobogatov errichtet wurde.