До революции 1917 года храм был известен как Успенская церковь "за верхом", и его украшали синие главы.

Впервые церковь упоминается в описи 1685 года как деревянная с шестью колоколами, расположенная в Ямской слободе. В 1754 году началось строительство каменного храма, который был освящен 4 мая 1762 года, как свидетельствует надпись на горнем месте главного престола. Алтарь расписали в 1783 году. Приделы, посвященные Николаю Чудотворцу и пророку Аввакуму, были перестроены в 1836 и 1844 годах соответственно. Трехъярусная колокольня была возведена в 1799 году.

Дореволюционное описание гласит: "Храм пятиглавый, четыре главы расположены на углах церкви, на трех сторонах выступают полукруги, в каждом из которых изображена храмовая икона (Успения, святого Николая и пророка Аввакума). Главы имеют луковичную форму; пятая глава больше остальных и установлена на двойном трибуне в форме восьмигранника с ликом святого на каждой грани. Колокольня имеет четырехугольную форму с преобладанием угловатых элементов. На втором ярусе с каждой стороны выступают портики, а в образовавшихся углах установлены тосканские колонны. В третьем ярусе колонны искусно связаны вырезом кровли".

Краеведы отмечали, что интерьер храма был благолепен, украшен хорошей живописью и богатыми иконостасами. Особо почитались две иконы: Святого пророка Аввакума с привеском в виде сердца, принесенным в дар за исцеление. К этой иконе часто обращались летом с младенцами, молясь об исцелении от "младенческой болезни". В пристройке к храму находилась церковноприходская школа на 50 учеников.

Храм закрыли в 1936 году и переоборудовали в швейные мастерские, которые были сожжены во время отступления Советской армии в Великую Отечественную войну.

В 1960 году храм был признан памятником архитектуры и градостроительства республиканского значения, а в 1968 году его отреставрировали, разместив там Калужские научно-производственные реставрационные мастерские.

25 ноября 1998 года Успенский храм был передан Калужской епархии. За годы советской власти здание сильно пострадало: все пять глав были снесены, что исказило внешний вид храма, а внутренние помещения были перестроены. Первым этапом восстановления стало разборка внутренних перегородок и очистка здания.

В настоящее время в храме действуют два боковых придела, посвященные святому Николаю Чудотворцу и преподобному Серафиму Саровскому. Продолжается восстановление колокольни, отстроены пять глав центрального купола, ведется внешняя отделка.