До утверждения в 1782 году первого градостроительного плана Курска вокруг старой крепости города хаотично располагались слободки и слободы, почти у каждой из которых была своя церковь.

С утверждением плана места для городских кладбищ были выделены за пределами города, за Московскими и Херсонскими воротами. Однако захоронения на новых кладбищах начались не сразу. Губернский землемер И.Ф. Башилов сообщал об этом и просил местные власти обязать курских священников и церковных ктиторов проводить погребения на новых кладбищах. Поскольку в Курске не было кладбищенских церквей, их строительство стало необходимым для проведения отпеваний.

В 1786 году на Северном кладбище Курска была построена деревянная церковь в честь Успения Божией Матери, которая в 1846 году сгорела. В том же году на её месте была заложена и построена новая каменная церковь с приделом в честь великомученика Никиты, возведённая на средства купцов. Захоронения на этом кладбище начались задолго до строительства храма, о чём свидетельствуют старые могилы и архивные данные.

Церковные здания вокруг храма появились позже, когда поселения приблизились к храму и возникла необходимость в приходской школе. Для школы было построено одноэтажное здание, а двухэтажное угловое здание на перекрестке улиц (ныне ул. К. Маркса и Красный Октябрь) до революции служило жильём для священнослужителей. В советское время с храма сняли только колокола и кресты, и он использовался как склад.

Храм был открыт в 1942 году во время войны и оставался одним из шести действующих храмов в Курске, не закрывался. Поскольку в Курске было три храма в честь Успения, этот кладбищенский храм стали называть по приделу в честь великомученика Никиты.