Bis zur Genehmigung des ersten Stadtplans von Kursk im Jahr 1782 lagen die Siedlungen chaotisch um die alte Festung der Stadt, fast jede hatte ihre eigene Kirche.

Mit der Genehmigung des Plans wurden die Plätze für die Stadtfriedhöfe außerhalb der Stadt, hinter den Moskauer und Chersoner Toren, ausgewiesen. Doch die Beisetzungen auf den neuen Friedhöfen begannen nicht sofort. Der guberniale Landvermesser I.F. Bashilov berichtete darüber und bat die lokalen Behörden, die Kursker Priester und Kirchenstifter zu verpflichten, die Beisetzungen auf den neuen Friedhöfen durchzuführen. Da es in Kursk keine Friedhofskirchen gab, wurde deren Bau notwendig, um die Seelenämter abzuhalten.

Im Jahr 1786 wurde auf dem Nordfriedhof von Kursk eine hölzerne Kirche zu Ehren der Entschlafung der Heiligen Gottesmutter erbaut, die 1846 niederbrannte. Im selben Jahr wurde an ihrer Stelle eine neue steinerne Kirche mit einer Kapelle zu Ehren des heiligen Märtyrers Nikita errichtet, finanziert von Kaufleuten. Die Beisetzungen auf diesem Friedhof begannen lange vor dem Bau der Kirche, was durch alte Gräber und Archivdaten belegt ist.

Die Kirchengebäude um die Kirche entstanden später, als die Siedlungen sich der Kirche näherten und die Notwendigkeit einer Pfarrschule entstand. Für die Schule wurde ein einstöckiges Gebäude errichtet, während das zweigeschossige Eckgebäude an der Kreuzung der Straßen (heute K. Marx-Straße und Roter Oktober) bis zur Revolution als Wohnraum für die Geistlichen diente. In der Sowjetzeit wurden der Kirche nur die Glocken und Kreuze entfernt, und sie wurde als Lager genutzt.

Die Kirche wurde 1942 während des Krieges eröffnet und blieb eine von sechs aktiven Kirchen in Kursk, die nicht geschlossen wurde. Da es in Kursk drei Kirchen zu Ehren der Entschlafung gab, wurde diese Friedhofskirche nach der Kapelle zu Ehren des heiligen Märtyrers Nikita benannt.