Этот величественный храм, являющийся главным в архитектурном комплексе подворья, расположен в восточной части двора, рядом с центральными воротами.

В 2009 году был заложен фундамент для главного храма, который в 2012 году укрепили сваями и расширили. 14 июля 2012 года епископ Герман (Камалов) провел молебен на закладку храма, установил крест и заложил мраморную плиту. В течение 2012-2013 годов украинская бригада православных храмостроителей возвела храм по проекту архитектора В.Н. Ижикова. В ноябре 2012 года, когда храм был построен наполовину, его посетил митрополит Екатеринодарский и Кубанский Исидор и одобрил строительство. В 2014-2016 годах велись внутренние работы, а весной 2017 года завершилось внутреннее оформление храма.

Архитектор Вячеслав Николаевич Ижиков выбрал византийский стиль для проекта, так как Православие зародилось в Византии. Храм впечатляет своей мощью и силой. Он крестовокупольный, с широким синим куполом, украшенным восьмиконечными вифлеемскими звездами и позолоченным греческим крестом с полумесяцем, символизировавшим императорскую власть в Византии. Стены храма метровой толщины, узкие арочные окна, массивные металлические двери с крестами. Цоколь и лестницы отделаны светлым природным камнем. С восточной стороны примыкает массивная полукруглая апсида с алтарем и узкими арочными окнами в два яруса. Придел в храме один. Вдохновением для архитектора послужил Софийский собор в Константинополе, уменьшенный в четыре раза и упрощенный. Свет проникает через 12 окон в световом барабане, в отличие от 48 в Софийском соборе. Диаметр купола составляет 8,5 метров, тогда как в Софийском соборе он 32 метра.

Внутреннее убранство храма Благовещения также выполнено в византийском стиле: мозаики на полу из мрамора и гранита, мраморные панели и подоконники, каменный иконостас с иконами, написанными Валерием Поляковым. В алтаре престол и жертвенник из белого мрамора с нишей для святых мощей. Освещение обеспечивается красивым хоросом с иконами и лампадами, который во время литургии будет медленно вращаться, символизируя Бога-Творца. На клирос ведет винтовая лестница с мраморными ступенями. В храме множество разноцветных лампад, а ковчеги для мощей выполнены в византийском стиле. В них хранятся частицы мощей более 70 святых, преимущественно первых веков христианства. Таким образом, храм переносит нас в атмосферу древней Византии.

В 2013 году, еще до завершения строительства, в храме была проведена архиерейская литургия, которую митрополит Исидор отслужил под византийское пение монашеского хора в праздник Тихвинской иконы Божией Матери. После литургии Владыка освятил купола и кресты, которые вскоре были установлены.

Строительство храма контролировалось игуменией Неониллой, инженером-строителем, и ктитором Георгием (Юрием Евгеньевичем Дудиком). Они консультировались с архитектором и следили за соблюдением проекта. Также они находили благодетелей для возведения этого уникального для Кубани храма.

Благовещенский храм был освящен 9 июля 2017 года после завершения внутреннего оформления.