1 июля 2011 года Государственный художественный музей получил в оперативное управление имущество и художественную коллекцию Фонда поколений. Основное здание музея, расположенное в Ханты-Мансийске на улице Мира, 2, было построено в 2005 году специально для размещения этой коллекции.

Презентация основного здания музея состоялась 4 августа 2011 года. Перед открытием был разработан логотип и фирменный стиль учреждения, созданные Натальей и Сергеем Лозовыми, членами Союза дизайнеров России из Ханты-Мансийска.

Среди значимых событий в истории музея, открытие 15 июня 2011 года нового здания и экспозиции филиала «Галерея-мастерская художника Г.С. Райшева» на улице Чехова, 1. Строительство здания началось в 2005 году по проекту Народного художника России Сергея Горяева и длилось семь лет.

Экспозиция в основном здании музея организована по хронологическому принципу, что позволяет проследить развитие отечественного искусства на протяжении веков.

Раздел древнерусского искусства включает иконопись XV и XIX веков. Большинство икон происходят из иконостасов древних соборов, включая Царские врата XVII века из Ярославля и иконы из церквей Вологодского края конца XVII, начала XVIII века. В экспозиции представлены различные иконописные школы: Новгородская, Ростовская, Ярославская и Вологодская.

В разделе живописи XVIII и XIX веков представлены работы известных русских художников, таких как Ф.С. Рокотов, О.А. Кипренский, В.А. Тропинин, И.К. Айвазовский, И.Е. Репин, В.М. Васнецов, И.И. Шишкин и И.И. Левитан, а также менее известных мастеров: Г.С. Дестуниса, П.А. Плешанова, А.Э. Гофмана и К.И. Горбатова.

Начало XX века представлено работами Ф.А. Малявина, Д.Д. Бурлюка, К.С. Петрова-Водкина, Б.М. Кустодиева, К.А. Коровина и Л.С. Бакста.

В залах временных экспозиций регулярно открываются выставки художников Югры, России и зарубежья.

Филиал «Галерея-мастерская художника Г.С. Райшева» уникален тем, что совмещает мастерскую работающего художника и галерею, где изучается его творческое наследие. Здесь проводятся выставки, отражающие основные этапы и находки художника, а также организуются научные публикации и выставки, формируется крупное собрание его работ. Новое здание расширило возможности для презентации творчества Г.С. Райшева и других художников в цикле «Диалоги с Райшевым».

Фонды филиала «Дом-музей народного художника СССР В.А. Игошева» включают работы, посвященные автономному округу, его природе и жителям Югры. Выставочный зал принимает выставки современных художников и учеников В.А. Игошева. В музее также популярен музыкальный салон для творческих вечеров и концертов. В 2013 году здесь была создана Детская художественная галерея со студийными занятиями.

Государственный художественный музей успешно реализует ряд цикличных проектов: ежегодную Арт-Маевку, Ночь в музее, Ночь Искусств, региональную конференцию «Музейная коммуникация», фестиваль «Музейный альянс», цикл передвижных выставок «Сокровища в палатке» и пленэр «Югорская академичка».

Музей активно популяризирует свои коллекции, ежегодно издавая научные каталоги, буклеты выставок, сборники и художественные альбомы.