Церковь расположена в бывшем епископском селе Городище. По исследованиям Б. Л. Альтшуллера, храм был построен во второй половине XIV века, а согласно более современным данным С. В. Заграевского, в начале XIV века. Сооружение возведено из грубоотёсанных белокаменных блоков. До наших дней сохранились стены четверика примерно на половину высоты и стены апсид. В XVI веке храм был значительно перестроен: верхнюю часть здания сложили заново из кирпича и гладкотёсаного белого камня, а фасады разделили лопатками на три прясла. В 1780 году были построены новая колокольня и трапезная, связанная с ней. После многочисленных переделок в церкви появилось три престола: главный, в честь Зачатия Иоанна Предтечи, и два в трапезной, в честь святителя Николая и апостола Иакова, брата Господня. В 1965 и 1969 годах храм был отреставрирован под руководством М. Б. Чернышёва, в результате чего ему вернули предполагаемый облик XVI века.

Изначально храм был одноглавым с угловыми пилонами, поддерживавшими подпружные арки. После перестройки верхней части и возведения крещатого свода здание стало бесстолпным посадским храмом, характерным для московского зодчества XVI века. Сейчас здание украшено тремя барабанами и звонницей. Центральный барабан световой, а боковые, глухие. Колокольня имеет квадратное основание, восьмерик звона и шатёр со слухами. Трапезная состоит из трёх частей с крестовыми сводами. Возле северного входа в храм в стене на растворе XIV века закреплён резной белокаменный блок. По мнению Н. Н. Воронина, на нём изображён единорог, а по С. В. Заграевскому, василиск. Резьба на этом блоке напоминает стиль владимирских зодчих XII века. Сейчас оригинал блока хранится в Коломенском краеведческом музее, а на храме установлена гипсовая копия.

До революции в церкви хранилось Евангелие 1661 года. Особую ценность представлял древний иконостас. Из икон XIV века сохранилась только одна, «Иоанн Предтеча Ангел пустыни», которая находится в запасниках Третьяковской галереи.