Успенская церковь берет начало от Успенского женского монастыря в слободе Кукарке, основанного не позднее 1678 года. Первоначально церковь была деревянной, служила недолго, неоднократно перестраивалась и страдала от пожаров. В 1740 году монастырь был закрыт, а церковь стала приходской. После пожара 1750 года церковь была восстановлена в 1764 году, но вновь сгорела в 1780-х годах. Еще при существовании деревянной церкви, на основании храмозданной грамоты Преосвященника Лаврентия от 9 июля 1786 года, архитектор Филимон Росляков подготовил проект каменной Успенской церкви.

Каменная церковь была построена в 1788 году с одним теплым приделом и расширена в 1796 году двумя холодными приделами. Левый придел был посвящен мученикам, позже переименован в честь Сергия Радонежского, а правый, всем святым. Церковь в таком виде существовала до 1862 года, когда в слободе появился зажиточный слой купечества, который активно участвовал в украшении храмов. С 1862 по 1867 год холодная часть Успенской церкви была перестроена и оборудована отоплением, сохранив колокольню, трапезную и центральную часть от прежней церкви. Средства на перестройку были собраны исключительно от прихожан-благотворителей. Все три престола освятили в 1868, 1869 и 1870 годах. Каменную ограду прежней церкви снесли в 1876 году, заменив временной деревянной, а в 1895-1897 годах на средства семьи Носова построили новую ограду с ажурными решетками.

Купцы Якимов, Кошкин и Утробин внесли пожертвования на украшение церкви, благодаря чему была построена каменная паперть и изготовлен двухъярусный иконостас с 16 иконами в стиле католицизма, написанными художником Андриолли. В главном приделе живопись выполняли ученики московского училища по эскизам Васнецова под руководством Ергунова. В куполе изображены прорицательницы Савиллы, которые, возможно, предсказали судьбу храма, ведь летом 1993 года по распоряжению протоиерея Ковальского живопись в куполе была уничтожена. В 1887 и 1889 годах на средства прихожан и Носова были построены две часовни в честь знаменательных дат царской семьи. Часовни, похожие друг на друга, были отделаны белой резной опокой по красному кирпичу.

На северном фризе церкви была живопись на библейский сюжет, а маковки церкви и колокольни сверкали золотом. В кресты были встроены зеркальные отражатели. В церкви хранилась ценная икона «Трех радостей» и другие иконы. В 1918 году храм был описан для учета ценностей. В 1930 году церковь закрыли, сняли кресты и установили красные флаги. В здании размещался музей религии, затем оно использовалось различными организациями. В 50-х годах были разрушены колокольня, трапезная и боковые палатки, а кирпич использовали для строительства водонапорной башни. Ограда и часовни были разрушены раньше. В 1989 году началась реставрация церкви. Благодаря сохраненным чертежам, в 1990 году были восстановлены четверик, барабан и главка, а 8 сентября установлен крест.