Церковь Успения с Полонища была возведена в 1810 году по инициативе и на средства псковской помещицы Анны Лукиничны Шишковой, бабушки декабриста Михаила Александровича Назимова. До этого на её месте располагалась старая церковь Успения Богородицы, принадлежавшая женскому монастырю Успения Богородицы на Полонище, который впервые упоминается в 1417 году.

После закрытия монастыря в 1764 году Успенский храм остался, но к началу XIX века сильно обветшал и был предназначен к разбору. Тогда помещица Шишкова обратилась в Синод с просьбой сохранить и восстановить святыню своими силами. В 1809 году начались восстановительные работы. Храм был построен заново с двумя пределами в честь Знамения Пресвятой Богородицы и Нерукотворного образа. Освящение состоялось в 1811 году.

Михаил Александрович Назимов, вернувшись в Псков после ссылки и службы на Кавказе, часто посещал Успенскую церковь и жертвовал средства на её благоустройство.

Архитектурно церковь представляет собой квадратный четверик со скруглёнными углами, расположенный на возвышении. Храм украшен портиками с четырьмя колоннами дорического ордера под треугольным фронтоном. Над основным объемом возвышается широкий световой барабан с двенадцатью окнами и ажурной расстекловкой, увенчанный массивным жестяным куполом. Композицию завершает маленький глухой барабан с куполом, несущим яблоко и крест. К югу от церкви расположена 18-метровая трехъярусная колокольня со шпилем. На ней когда-то висело 8 колоколов, один из которых был изготовлен во времена царя Ивана Грозного, а другой, Михаила Федоровича Романова.

В 1936 году церковь была закрыта. С середины XX века в ней находились фонды Государственного архива Псковской области, а в 1985 году здание перешло в ведение псковского Отдела культуры, который реализовал проект переустройства храма под Молодежный политический театр.

Интерьеры храма были утрачены в советское время. На световом барабане сохранилась роспись XIX века. Из всех церковных построек до наших дней дошел только каменный дом причта, построенный в 1909 году, где сейчас расположена церковная лавка.

В 1991 году храм Успения Богородицы с Полонища был возвращен церковной общине. Сразу началось восстановление иконостасов и была проведена первая церковная служба. В настоящее время церковь действует и является памятником архитектуры местного значения, находящимся под государственной охраной.