С 1836 года в Ораниенбауме был размещен новый Гвардейский корпус Лейб-гвардии. В то время в городе было всего два храма, и они находились далеко, поэтому места всем не хватало. С прибытием военных походный храм Спиридона Тримифийского временно разместили в частном купеческом доме.

Через два года, 2 (14) октября 1838 года, началось строительство деревянного храма Спиридона Тримифийского в верхней части Ломоносова, в начале Иликовского проспекта, рядом с дворцовым парком. Храм строился на государственные средства по проекту архитектора Мельникова, который придерживался строгих классических форм и предпочитал стиль ампир, популярный в России после войны 1812 года.

Храм строился недолго, но основательно: здание в форме корабля возвели на кирпичном фундаменте, оно было более 10 метров в ширину и около 26 в длину. Кровля на высоте восьми с половиной метров была покрыта железом, а интерьер украшал походный иконостас с иконой Святителя Спиридона. В день его памяти 12 (25) декабря 1838 года новую церковь освятили.

Позже храм расширили, добавив два боковых придела без алтарей, чтобы увеличить пространство. Интерьер обновили, установив трехъярусный иконостас белого цвета с золотом. Теперь здание могло вместить больше прихожан и соответствовало своему статусу.

Для привлечения горожан и создания торжественной атмосферы на службы стали приглашать певчих. Летом в хоре пели воспитанницы женской Патриотической школы, которую опекала великая княгиня Екатерина Михайловна.

Доходов церкви не хватало для поддержания порядка, и здание обветшало. Прихожане предпочитали посещать храм Архангела Михаила. Потребовалось много усилий, чтобы обновить ризницу, наладить отопление и регулярные службы. Это окупилось, и удалось собрать девять тысяч рублей для строительства нового храма.

Осенью 1895 года старое здание разобрали и заложили новый фундамент. Проект нового храма создал капитан В. И. Щеглов, который также руководил строительством. Спустя год работы завершились, и 8 сентября 1896 года новый храм Спиридона Тримифунтского освятили. На церемонии присутствовали представители военного и церковного руководства, а хор Казанского собора исполнял песнопения.

Новый храм стал духовным центром города, здесь хранились церковные и военные реликвии, а позже появилась библиотека. В конце XIX века храм посетил Иоанн Кронштадтский.

В начале XX века судьба храма сложилась трагично. В Первую мировую войну церковь служила духовной опорой для военных и их семей. С началом революции и антирелигиозных реформ храм утратил самостоятельность и был приписан к другим церквям. В 1930 году его закрыли и разорили. Здание использовалось как склад, затем как Дом пионеров и спортзал. Город переименовали в Ломоносов.

В начале 2000-х годов храм вернули верующим, но здание было в аварийном состоянии. В 2001 году его включили в перечень объектов культурного наследия, но состояние оставалось опасным. В 2008 году началась реконструкция.

Восстановление потребовало много усилий и средств. В 2008 году деревянную церковь разобрали, и в течение пяти лет возвели каркас и стены, купола и кровлю. Использовали старый фундамент и дополнительные опоры. К 2012 году отлили восемь новых колоколов и установили ограду.

В 2013 году началась отделка и проведение коммуникаций. Над куполом воздвигли крест, обустроили иконостас и внутреннее пространство. К 2016 году храм восстановили в первоначальном виде 1896 года.

В августе 2016 года, спустя 120 лет после возведения второго храма, службы возобновились. Внутри храма создано гармоничное пространство с широким куполом и боковыми приделами, освещаемое бронзовыми паникадилами и отапливаемое печами. У входа расположены хоры, а под колокольней, помещение для ризницы и библиотеки.

Стены и потолки были окрашены в бледно-розовый цвет и украшены резьбой. В иконостасе размещены иконы Спасителя, Божией Матери и святых. Главные святыни, иконы Святителя Спиридона и Святителя Николая.

Интерьер храма оформлен в светлых тонах и украшен резьбой, создавая целостное пространство. Алтарь украшает паникадило с ажурным орнаментом. Ярус витражных окон органично вписывается в атмосферу церкви.

Современный иконостас, как и в 1896 году, белый. В киотах по периметру размещены храмовые иконы. Единственное место, контрастирующее с общим духом, изображение Креста Господня, напоминающее о бренности жизни.

Убранство храма отражает гармонию между земным и небесным, символизируя чистоту и возрождение.