Seit 1836 war in Oranienbaum ein neuer Gardekorps der Leibgarde stationiert. Zu dieser Zeit gab es in der Stadt nur zwei Kirchen, die weit entfernt waren, sodass nicht alle Platz fanden. Mit der Ankunft der Militärs wurde die Feldkirche des Heiligen Spyridon vorübergehend in einem privaten Kaufmannshaus untergebracht.

Zwei Jahre später, am 2. (14.) Oktober 1838, begann der Bau der Holz-Kirche des Heiligen Spyridon in der oberen Lomonossow, am Anfang des Ilikowskij-Prospekts, neben dem Schlosspark. Die Kirche wurde mit staatlichen Mitteln nach dem Entwurf des Architekten Melnikow errichtet, der sich an strengen klassischen Formen orientierte und den im Russland nach dem Krieg von 1812 beliebten Empire-Stil bevorzugte.

Der Bau der Kirche dauerte nicht lange, aber er war gründlich: Das Gebäude in Form eines Schiffes wurde auf einem Ziegelsteinfundament errichtet, es war mehr als 10 Meter breit und etwa 26 Meter lang. Das Dach in einer Höhe von acht Metern war mit Eisen gedeckt, und das Innere war mit einem Feldikonostas geschmückt, der das Bild des Heiligen Spyridon zeigte. Am Tag seines Gedenkens, dem 12. (25.) Dezember 1838, wurde die neue Kirche geweiht.

Später wurde die Kirche erweitert, indem zwei Seitenschiffe ohne Altäre hinzugefügt wurden, um den Raum zu vergrößern. Das Innere wurde erneuert, und ein dreistufiger Ikonostas in Weiß mit Gold wurde installiert. Nun konnte das Gebäude mehr Gläubige aufnehmen und entsprach seinem Status.

Um die Stadtbewohner anzuziehen und eine feierliche Atmosphäre zu schaffen, wurden Sänger zu den Gottesdiensten eingeladen. Im Sommer sangen im Chor die Schülerinnen der weiblichen Patriotischen Schule, die von der Großfürstin Jekaterina Michailowna unterstützt wurde.

Die Einnahmen der Kirche reichten nicht aus, um Ordnung zu halten, und das Gebäude verfiel. Die Gläubigen zogen es vor, die Kirche des Erzengels Michael zu besuchen. Es bedurfte vieler Anstrengungen, um die Sakristei zu erneuern, die Heizung zu installieren und regelmäßige Gottesdienste abzuhalten. Dies zahlte sich aus, und es gelang, neun Tausend Rubel für den Bau einer neuen Kirche zu sammeln.

Im Herbst 1895 wurde das alte Gebäude abgerissen und ein neues Fundament gelegt. Das Projekt der neuen Kirche wurde von Kapitän W. I. Schcheglow erstellt, der auch die Bauleitung übernahm. Ein Jahr später waren die Arbeiten abgeschlossen, und am 8. September 1896 wurde die neue Kirche des Heiligen Spyridon geweiht. Bei der Zeremonie waren Vertreter der militärischen und kirchlichen Führung anwesend, und der Chor der Kasaner Kathedrale sang Gesänge.

Die neue Kirche wurde zum geistlichen Zentrum der Stadt, hier wurden kirchliche und militärische Reliquien aufbewahrt, und später entstand eine Bibliothek. Ende des 19. Jahrhunderts besuchte der Heilige Johannes von Kronstadt die Kirche.

Zu Beginn des 20. Jahrhunderts nahm das Schicksal der Kirche eine tragische Wendung. Im Ersten Weltkrieg diente die Kirche als geistliche Stütze für die Soldaten und ihre Familien. Mit dem Beginn der Revolution und der antireligiösen Reformen verlor die Kirche ihre Selbstständigkeit und wurde anderen Kirchen zugeordnet. 1930 wurde sie geschlossen und verwüstet. Das Gebäude wurde als Lager genutzt, dann als Pionierhaus und Sporthalle. Die Stadt wurde in Lomonossow umbenannt.

Anfang der 2000er Jahre wurde die Kirche den Gläubigen zurückgegeben, aber das Gebäude war in einem Notzustand. 2001 wurde sie in die Liste der Objekte des kulturellen Erbes aufgenommen, aber der Zustand blieb gefährlich. 2008 begann die Rekonstruktion.

Die Wiederherstellung erforderte viel Mühe und Mittel. 2008 wurde die Holzkirche abgerissen, und innerhalb von fünf Jahren wurden das Gerüst und die Wände, die Kuppel und das Dach errichtet. Es wurde das alte Fundament und zusätzliche Stützen verwendet. Bis 2012 wurden acht neue Glocken gegossen und ein Zaun installiert.

2013 begann die Innenausstattung und die Durchführung von Kommunikationsleitungen. Über der Kuppel wurde ein Kreuz errichtet, der Ikonostas und der Innenraum wurden gestaltet. Bis 2016 wurde die Kirche in ihrem ursprünglichen Zustand von 1896 wiederhergestellt.

Im August 2016, 120 Jahre nach dem Bau der zweiten Kirche, wurden die Gottesdienste wieder aufgenommen. Im Inneren der Kirche wurde ein harmonischer Raum mit einer breiten Kuppel und Seitenschiffen geschaffen, beleuchtet von bronzenen Leuchtern und beheizt durch Öfen. Am Eingang befinden sich die Chöre, und unter dem Glockenturm gibt es einen Raum für die Sakristei und die Bibliothek.

Die Wände und Decken wurden in einem blassen Rosaton gestrichen und mit Schnitzereien verziert. Im Ikonostas befinden sich die Ikonen des Heilands, der Gottesmutter und der Heiligen. Die Hauptheiligkeiten sind die Ikonen des Heiligen Spyridon und des Heiligen Nikolaus.

Das Innere der Kirche ist in hellen Tönen gestaltet und mit Schnitzereien verziert, was einen geschlossenen Raum schafft. Der Altar wird von einem Leuchter mit filigranem Ornament geschmückt. Die Stufen der Buntglasfenster fügen sich harmonisch in die Atmosphäre der Kirche ein.

Der moderne Ikonostas ist, wie 1896, weiß. In den Ikonenkästen am Rand sind die Kirchenikonen platziert. Der einzige Ort, der im Kontrast zum allgemeinen Geist steht, ist das Bild des Kreuzes des Herrn, das an die Vergänglichkeit des Lebens erinnert.

Die Ausstattung der Kirche spiegelt die Harmonie zwischen dem Irdischen und dem Himmlischen wider und symbolisiert Reinheit und Wiedergeburt.