Каменная церковь была построена в середине XVIII века на территории Спасо-Запрудненского монастыря. В 1724 году, из-за малочисленности, монастырь утратил самостоятельность и был присоединен к Богоявленскому монастырю. Существовала легенда, что престол храма находится над пнем сосны, на которой князю Василию Ярославичу явилась Феодоровская икона Пресвятой Богородицы. В 1760 году в Запрудню была переведена Костромская духовная семинария, и на нижнем этаже Спасской церкви разместились учебная аудитория и библиотека. К тому времени церковь имела три престола: на втором этаже, в летнем храме, был престол в честь Нерукотворенного образа Спасителя, а на первом этаже, престолы в честь Феодоровской иконы Божией Матери, святителя Алексия, митрополита Московского, и великомученика Феодора Стратилата. Колокольня стояла отдельно. В 1764 году, после секуляризации церковных земель, здания монастыря перешли к семинарии, а Спасская церковь стала получать средства от кафедрального Успенского собора. В 1806 году к церкви пристроили трапезную с теплым приделом и двухъярусную колокольню. После пожара в 1813 году семинария переехала в Богоявленский монастырь, а Спасо-Запрудненская церковь до 1861 года оставалась «бесприходной». В 1838 году на нижнем этаже с южной стороны был устроен придел в честь Введения во храм Божией Матери, а в 1855 году с северной стороны, придел во имя преподобного Димитрия Прилуцкого. В 1864 году верхний храм был реконструирован в теплый двухпрестольный с правым приделом в честь Феодоровской иконы Божией Матери и во имя равноапостольного великого князя Владимира и мученицы Наталии, а левым, во имя преподобномученика Андрея Критского и мученицы Татианы. С 1895 года храм в честь Нерукотворенного Образа Спасителя на втором этаже стал «теплым».

После 1917 года храм продолжал функционировать, хотя колокола с колокольни были сброшены, а на кладбище разрушены многие надгробия. Настоятелем церкви был иерей Иоанн Степанов.

Церковь представляет собой одноглавое, двухэтажное здание типа восьмерик на четверике, одноапсидное, выполненное в стиле провинциального барокко. Трапезная и колокольня, пристроенные в начале XIX века, выполнены в стиле классицизма.