Время основания Ямской слободы вблизи города Переславля точно не установлено, но можно предположить, что это произошло в далекой древности. Переславль находится на важной дороге, ведущей от Москвы на север к таким городам, как Ростов, Ярославль, Вологда и Архангельск. Этот тракт был оживленным, и в XV-XVII веках на нем организовали «ямскую гоньбу» для перевозки почты и пассажиров. На тракте были устроены ямы, где меняли лошадей. Перевозки осуществляли ямщики, жившие в специальных ямских слободах.

В XVII веке существование такой слободы под Переславлем подтверждается документами. По переписным книгам 1677 года в Ямской слободе насчитывалось 70 дворов ямских охотников, крестьян, добровольно ставших ямщиками, а также дворы приказчика, ямского дьячка и бобыльский.

Церковь в Ямской слободе существовала уже в начале XVII века. Она имела главный престол в честь Пречистой Богородицы Одигитрии и платила дань в патриаршую казну. В переписных книгах 1677 года упоминается, что церковь была деревянной, с приделом Святых Флора и Лавра, построенной прихожанами, и при ней служил поп Илья.

При Петре Великом, когда во время строительства потешной флотилии усилились связи между Переславлем и Москвой, ямщикам были выделены пастбищные земли в разных местах.

В 1683 году прихожане приобрели в Переславском Феодоровском монастыре готовую церковь, которую перевезли в слободу и освятили в 1685 году, сохранив прежние престолы.

В 1820 году прихожане построили существующий доныне каменный храм с колокольней. В храме было два престола: в холодной части в честь Смоленской иконы Божией Матери и в теплом приделе во имя святых мучеников Флора и Лавра. При церкви возвели трехъярусную колокольню. Церковь была хорошо обеспечена утварью и богослужебными книгами. Наталья Взимскова, ставшая монахиней Феодоровского монастыря, сделала много ценных даров церкви.

Священник жил в церковном доме, построенном прихожанами, а псаломщик, в собственном. Землю при церкви обрабатывал сам причт. Приход включал Ямскую слободу и сельцо Троицкое, находившееся в двух верстах от церкви. До 1764 года оно принадлежало Переславскому Данилову монастырю, а после упразднения монастырских вотчин там жили вольные крестьяне помещицы Куманиной.

В 1876 году церковь в селе Ям была приписана к Сретенской и Александровской церквям Переславля. С 1883 года при церкви в Ямской слободе работала земская народная школа, где через десять лет обучались 33 ученика.