Торжественная церемония закладки церкви состоялась 20 сентября 1819 года. На мраморной плите была сделана надпись: «Во имя Покрова Пресвятой Богородицы. Сооружён сей храм от воплощения Бога Слова в 1819 году, сентября 20 дня. Дому Твоему подобает святыня Господи в долготу дней. Приидите и поклонимся, и припадём Ему, и восплачемся пред Господом, сотворившим нас». Эту плиту установили в западной стене храма над дверью. Строительство затянулось из-за постоянной нехватки средств. В 1828 году начали возводить колокольню, но завершили только первый ярус. Несмотря на пожертвование в 200 рублей от графа М.С. Воронцова, колокольня была достроена лишь в 40-х годах на средства Яни Сандета. Иконостас, иконы и церковную утварь перенесли из Матфеевской церкви. В 1835 году старый иконостас заменили новым, выполненным на средства местного церковно-приходского братства.

Со временем храм претерпел архитектурные изменения. Купол колокольни оказался слишком тяжёлым, и в 1858 году по стенам пошли трещины. Пришлось разобрать каменный восьмерик, на котором был установлен шпиль колокольни, и заменить его деревянным. 5 марта 1861 года церковь была вновь освящена игуменом Парфением.

Храм в Судаке неоднократно посещали члены императорской семьи. В 1868 году здесь побывала императрица Мария Александровна с дочерью Марией, сыном, будущим императором Александром III, и его супругой Марией Фёдоровной. В 1912 году император Николай II, направляясь в Новый Свет, сделал остановку в Судаке и посетил церковь. Сопровождавший его князь Л.С. Голицын отметил ветхость храма, пострадавшего при землетрясении 29 сентября 1869 года, и государь выделил средства на ремонт.

Церковь Покрова Пресвятой Богородицы в Судаке оставалась действующей до 1936 года.

В здании закрытого храма планировали открыть пионерский клуб, поэтому колокольню разрушили. Однако с началом Великой Отечественной войны, когда Крым был оккупирован немцами, они часто открывали православные храмы, чтобы расположить к себе население. В Судакской церкви также возобновились богослужения. Но после освобождения города советскими войсками в 1944 году оказалось, что храм не зарегистрирован и в нём нет священника, поэтому он снова перестал быть действующим. Богослужения возобновились в 1945 году и продолжались почти 20 лет. В 1962 году здание церкви передали Судакской средней школе для организации в нём Дворца пионеров. В 80-е годы здесь находилась мастерская по ремонту телевизоров.

Лишь в 1990 году церковь вернули Православной Церкви.

Покровская церковь представляет собой крестово-купольное здание. С севера, юга и запада имеются входы, украшенные четырьмя колоннами и треугольными фронтонами. Под фронтоном над главным входом надпись: «Пресвятая Богородице, спаси нас», а по обе стороны от двери мозаичные изображения святых. Облик церкви прост и лишён архитектурных украшений, но, возможно, именно в этом его обаяние.

Сегодня церковь Покрова Пресвятой Богородицы является подворьем Кизилташского монастыря.