Среди всех сохранившихся старинных зданий слободы Кукарки Покровская церковь является самым древним. Точная дата её основания неизвестна, но строительство началось после переноса Иоанно-Предтеченского монастыря из Жерновогорья. Первоначально церковь называлась Предтеченской. Перенос монастыря произошёл после его очередного сожжения черемисами в период между 1668 и 1690 годами, когда монастырь оказался под защитой жителей Кукарки и крепости. Монастырь стал мужским Покровским, и церковь была при нём.

На книгах, пожертвованных для этой церкви, есть подписи, в том числе иеросхимонаха Елисея Кошкина и его отца схимонаха Никона, который умер в 1706 году. Это указывает на то, что церковь была построена раньше, возможно, до 1690 года. Нет сведений о существовании деревянной церкви до этой каменной.

Каменная церковь, названная в честь Иоанно-Предтеченского монастыря, строилась долго. Современный вид она приобрела за 200 лет. Изначально была построена холодная часть под куполом. Колокольня расположена отдельно и смещена от центральной оси. Архитектурные детали на четверике и колокольне, ранее видимые снаружи, теперь скрыты крышей. В книге Н. Золотницкого 1866 года говорится, что Покровская церковь с усыпальницей и другими зданиями окружена высокой каменной оградой, к которой примыкает кладбище, обнесённое деревянной решёткой.

Внутри ограды также находится кладбище с надгробиями из опоки. Против алтаря сохранился надгробный камень с надписью: «Лета 1706-го июня 3 дня преставился раб Божий схимонах Никон Кошкиных. Камень сей резал сын его поп Елисей». На боку камня есть надпись тарабарским письмом, означающая: «камень резал и сие писал сын его Черной Поп Елисей Кошкиных».

Летом 1864 года камень был поднят из земли и установлен на новый камень, а могила обнесена железной решёткой. В ограде есть ещё один древний камень, но надпись на нём не читается. Монах Елисей Кошкин похоронен в левом углу при входе в паперть Покровской церкви.

В 1764 году монастырь был упразднён, а церковь с 1765 года стала приходской. До этого она состояла из холодного храма и трапезной с престолом во имя св. Иоанна Предтечи, который сейчас является левым приделом. Церковь неоднократно горела, в том числе в 1725 и 1774 годах. Монастырь был окружён деревянной оградой, занимая значительную площадь. Центральный вход находился на современной улице Колхозной. Над входом стояла деревянная церковь во имя Николая Чудотворца Можайского, которая сгорела 6 сентября 1774 года. Сейчас на её месте стоит памятный столб с нишей для иконы.

Икона Николая Чудотворца Можайского была спасена и теперь находится в Покровской церкви. В 1782 году в церкви был сооружён придел во имя Николая Чудотворца, который был снесён в 1830 году. Церковь многократно перестраивалась: в 1778 году появились окна, в 1786 году расширился Предтеченский алтарь, в 1820 году была построена каменная ограда, в 1830-х годах выровнены полы и обновлён иконостас. В 1863 году холодный храм стал тёплым.

Несмотря на длительные перестройки, церковь сохранила единый архитектурный стиль XVII века. Её архитектура отличается простотой и выразительностью, характерной для вятской школы зодчества. Храм имеет массивные пропорции и простой декор, подчёркивающий его величие. Шатровая колокольня гармонично сочетается с храмом, создавая единый силуэт. Мастера использовали пропорции, придающие храму силу и красоту, отражая эстетические вкусы прошлого.

Церковь избежала участи других в Кукарке, но была закрыта в 1940-е годы и использовалась как зернохранилище. В ограде устроили мельницу, засыпали колодец. Однако церковь была сохранена, иконы и иконостас не пострадали. После закрытия монастыря в 1764 году монахи увезли часть вещей в Истобенский монастырь. Иконостас несколько раз заменялся. В 1866 году прежний иконостас был продан в сёла Богословское и Ишлык.

Церковь признана памятником республиканского значения.