Иоанно-Богословская церковь в Чердыни, построенная в 1718 году, является самой старой постройкой города. Она расположена у края глубокого оврага, на береговом откосе, который круто спускается в речную долину. Ранее здесь находился монастырь Иоанна Богослова, основанный в 1580 году и получивший привилегии от Ивана Грозного, что делало его древнейшей обителью на Урале. В 1631 году монастырь был приписан к Троице-Сергиевой лавре под Москвой. В 1700 году пожар уничтожил два деревянных храма монастыря.

На их месте была возведена каменная церковь, окруженная железной оградой с кирпичными столбами и трехпролётными воротами. Разрешение на её строительство было выдано архиепископом Дионисием в марте 1717 года игумену Григорию. Согласно грамоте, церковь должна была быть построена из камня и кирпича с использованием извести и леса, иметь одну, три или пять глав, круглый и светлый алтарь и соответствовать установленным правилам и уставам. Строительством руководил Лев Колотилов, а наблюдал за работой Иван Ветошев. Заказчиком выступил сибирский губернатор Матвей Петрович Гагарин, который ранее проезжал через город. Он также направил на строительство пленных шведов, сосланных в Прикамье Петром I после Полтавской битвы 1709 года.

Церковь Иоанна Богослова небольшая, кирпичная, с четырёхскатной железной крышей. Она состоит из вытянутого четверика, в нижней части которого находится зимний храм, а в верхней, двухсветный летний. С востока к четверику примыкает высокая полуцилиндрическая апсида, а с запада, трапезная с более низким притвором. Первоначально храм окружала сводчатая галерея, разобранная в конце XVIII, начале XIX века.

Декоративная отделка церкви весьма проста. Углы здания украшены слабовыраженной рустовкой. На фоне побеленных стен выделяются большие прямоугольные окна. В нижней части четверика окна имеют наличники с приподнятыми закруглениями, заменяющими фронтоны, а в верхней части обведены рамками без полукружий. Наличники нижних окон апсиды и световых проёмов верхней части четверика, где ранее были двери на галерею, отличаются барочным оформлением.

Карнизы здания имеют небольшой вынос и выполнены из кирпичной кладки с частой лентой сухариков. Над карнизами трапезной и апсиды возвышаются небольшие глухие аттики, вероятно, более позднего происхождения, повторяющие аттик четверика с полукружиями, имитирующими закомары.

Особый интерес представляет восьмигранная колокольня церкви, расположенная на своде четверика. Она выделяет церковь среди других архитектурных памятников региона. Её расположение над кровлей сближает композицию с московскими многоярусными храмами конца XVII века. В прошлом между арочными проёмами колокольни, украшенными балясинами, висели специально отлитые колокола. Луковичная главка храма, видная с любого конца Чердыни, венчает граненый барабан на своде колокольни.