Die Johannes-der-Theologe-Kirche in Tscherdyn, erbaut im Jahr 1718, ist das älteste Bauwerk der Stadt. Sie befindet sich am Rand einer tiefen Schlucht, an einem steilen Hang, der in das Flusstal abfällt. Früher stand hier das Kloster des Heiligen Johannes, gegründet im Jahr 1580 und mit Privilegien von Iwan dem Schrecklichen, was es zur ältesten Stätte im Ural machte. Im Jahr 1631 wurde das Kloster der Dreifaltigkeits-Sergius-Lawra bei Moskau zugeordnet. Im Jahr 1700 zerstörte ein Feuer zwei hölzerne Kirchen des Klosters.

An ihrer Stelle wurde eine steinerne Kirche errichtet, umgeben von einem eisernen Zaun mit Backsteinsäulen und dreibogigen Toren. Die Genehmigung zum Bau wurde im März 1717 von Erzbischof Dionysius an den Abt Grigori erteilt. Laut Urkunde sollte die Kirche aus Stein und Ziegeln unter Verwendung von Kalk und Holz gebaut werden, eine, drei oder fünf Kuppeln haben, einen runden und hellen Altar besitzen und den festgelegten Regeln und Statuten entsprechen. Die Bauleitung hatte Lew Kolotilow, während Iwan Vetoshev die Arbeiten überwachte. Auftraggeber war der sibirische Gouverneur Matwei Petrowitsch Gagarin, der zuvor durch die Stadt gereist war. Er stellte auch gefangene Schweden zur Verfügung, die nach der Schlacht von Poltawa 1709 von Peter I. nach Pri-Kamje verbannt worden waren.

Die Johannes-der-Theologe-Kirche ist klein, aus Ziegeln mit einem vierseitigen Eisen-Dach. Sie besteht aus einem länglichen Quader, in dessen unterem Teil sich die Winterkirche und im oberen Teil die lichtdurchflutete Sommerkirche befindet. Im Osten schließt sich an den Quader eine hohe halbzylindrische Apsis an, im Westen ein Speisesaal mit einem niedrigeren Vorraum. Ursprünglich war die Kirche von einer gewölbten Galerie umgeben, die Ende des 18., Anfang des 19. Jahrhunderts abgerissen wurde.

Die dekorative Ausstattung der Kirche ist recht einfach. Die Ecken des Gebäudes sind mit schwach ausgeprägtem Rustika verziert. Vor dem Hintergrund der weiß getünchten Wände stechen große rechteckige Fenster hervor. Im unteren Teil des Quaders haben die Fenster Rahmen mit erhöhten Rundungen, die die Giebel ersetzen, während sie im oberen Teil von Rahmen ohne Halbkreise umgeben sind. Die Rahmen der unteren Fenster der Apsis und der Lichtöffnungen im oberen Teil des Quaders, wo früher Türen zur Galerie waren, sind barock gestaltet.

Die Gesimse des Gebäudes haben einen kleinen Überstand und sind aus Ziegelmauerwerk mit häufigen Reihen von Ziegelsteinen gefertigt. Über den Gesimsen des Speisesaals und der Apsis erheben sich kleine blinde Attiken, wahrscheinlich späteren Ursprungs, die die Attika des Quaders mit Halbkreisen nachahmen, die die Giebel imitieren.

Besonderes Interesse weckt der achteckige Glockenturm der Kirche, der auf dem Gewölbe des Quaders steht. Er hebt die Kirche unter den anderen architektonischen Denkmälern der Region hervor. Seine Lage über dem Dach verbindet die Komposition mit den mehrschichtigen Moskauer Kirchen des späten 17. Jahrhunderts. Früher hingen zwischen den bogenförmigen Öffnungen des Glockenturms, geschmückt mit Balustraden, speziell gegossene Glocken. Die Zwiebelkuppel der Kirche, die von jedem Ende Tscherdyns sichtbar ist, krönt den polygonalen Tambour auf dem Gewölbe des Glockenturms.