В XVIII веке церковь находилась под управлением Вятской епархии, и основные сведения о её строительстве можно найти в Государственном архиве Кировской области в фондах Вятской духовной консистории. Строительство Одигитриевской церкви началось в 1758 году благодаря усилиям монахов Шерьинской Одигитриевской пустыни. По данным историка Пермской епархии И. Шестакова, пустынь была основана в 1675 году и находилась под управлением Вятских епископов. В ней проживало 770 крестьян, предоставленных Строгановыми. Пустынь просуществовала 89 лет и была упразднена в 1764 году. После этого каменная церковь строилась медленно за счёт крестьян прихода. Летом 1778 года церковь была почти завершена, но вскоре после снятия поддерживающих конструкций рухнул свод. Это привлекло внимание Вятской духовной консистории. Выяснилось, что строительство вёл Григорий Пенкин, который уехал в Казань, не завершив работу. Затем был приглашён Григорий Масленников, который завершил первый свод в 1777 году.

В марте 1778 года строительство возглавил Федот Суворов, известный мастер каменных дел из Вятской губернии. Он взял на себя обязательства завершить строительство за 90 рублей, но не смог объяснить причину обрушения свода. Консистория постановила взыскать с него деньги за некачественную работу, но из-за его бедности это было невозможно.

После катастрофы верх храма был перестроен, что видно по изменённым пилястрам и окнам. В течение более 150 лет церковь служила приходским храмом для крестьян Шерьинской и близлежащих волостей Оханского уезда. В 1831 году храм упоминается в "Краткой летописи" Оханского благочинного Григория Пьянкова. В 1830 году в приходе насчитывалось 1503 двора и 12 228 прихожан, а доход составлял 1200 рублей.

В 1854 году инженер Каппачио обнаружил трещины в стенах и колокольне. Архитектор Г. Летучий подтвердил опасность и предложил разобрать колокольню и укрепить церковь. Архиепископ Пермский Неофит предложил поручить проектирование Каппачио, и в 1855 году было решено построить новую колокольню. В 1856 году проект был утверждён, но из-за недоимок строительство было отложено. В 1858 году разрешение на строительство было получено, и работы начались в 1859 году. Подряд был отдан Петру Муравьёву, а каменную кладку выполнял Андрей Васильев Майоров.

В 1863 году работы завершились, и церковь продолжала функционировать. В 1894 году она обслуживала 5458 прихожан, а в 1917 году относилась к шестому благочинному округу. В 1923 году в церкви прошёл съезд духовенства, обсуждавший обновление церкви. В 1934 году церковь была закрыта, а в 1940 году её здание использовали для других нужд.

В 1990 году началось возрождение храма, и в 1993 году он был признан памятником архитектуры. Реставрационные работы продолжались до 1998 года. К 1996 году в восстановлении активно участвовали местные жители и благотворители. В 1999 году в обновлённом храме состоялась Божественная литургия. Особую роль в возрождении сыграл священник отец Марк. В 2000 году церковь была включена в Государственный список памятников Пермской области.