Согласно документам, строительство холодной Дмитриевской церкви началось в 1651 году. Однако некоторые источники относят храм к началу XVIII века, указывая на 1711 год в клировых ведомостях. Вероятно, в 1710-1711 годах к северной части здания была пристроена теплая придельная церковь, которая была разобрана в 1750-х годах, а с северо-запада была возведена колокольня.

Храм Дмитрия Прилуцкого стал одним из первых каменных сооружений в Вологде после польско-литовского разорения и почти 80-летнего перерыва в строительстве. Из-за нехватки местных мастеров заказчики обратились к известным ярославским зодчим Борису Назарову и Панкрату Тимофееву. Архитектура здания отражает стиль ярославской школы: это двухэтажный, пятиглавый и четырехстолпный храм соборного типа на традиционном подклете, без трапезной. Его кубическая форма с пятью небольшими главами и луковичными куполами, усыпанными звездами, выглядит строго.

Фасадный декор, характерный для ярославских памятников середины XVII века, отличается лаконичностью: угловые лопатки, окна без наличников, три большие закомары с каждой стороны и простая аркатура на барабанах. Вместо традиционных обходных галерей здесь пристроена в 1781 году с запада закрытая паперть с приделом во имя Святого Максима, ризницей и лестницей в центре.

Слева от холодной церкви расположена небольшая колокольня.

Внутреннее убранство холодной церкви Дмитрия Прилуцкого украшено настенной живописью, сюжеты которой, особенно на куполах и сводах, почти полностью повторяют фрески церкви Иоанна Предтечи в Рощенье. Роспись, вероятно, выполнена в 1721 году, хотя некоторые источники указывают на 1710 год. Руководил артелью стенописцев, возможно, один из знаменщиков, работавших в церкви Благовещения в Ярославле, Федор Игнатьев или Федор Федоров. Стенопись выполнена в стиле барокко, что характерно для манеры Ф. Федорова.

Наиболее почитаемыми в храме были две иконы Божией Матери: "Семигородная" и "Семистрельная". В церкви находились также иконы, списанные с чудотворных, одна из которых, работы Преподобного Дионисия Глушицкого, была в Семигородной мужской пустыни, а другая, в сельской приходской церкви Иоанна Богослова на реке Тошне в Вологодском уезде. В 1831 году, в период холерной эпидемии, оригиналы этих икон были перенесены в Вологду и находились в Дмитриевской церкви. В том же году жители создали списки, копии этих икон в память о прекращении эпидемии. Первая икона названа Семигородной по волости, где была Семигородная мужская пустынь, а вторая, Семистрельной из-за семи стрел, изображенных на иконе, пронзающих сердце Божией Матери.

Сегодня церковь Дмитрия Прилуцкого на Наволоке полностью восстановлена. Освящение храма состоялось 13 июля 2001 года после всенощной накануне.