Церковь в селе Большое Мурашкино была возведена в 1890 году благодаря усилиям местных жителей, принадлежавших к единоверию. Архитектурный план храма выполнен в форме равноконечного византийского креста, а оформление фасадов и тройные окна отражают стремление архитектора следовать византийскому стилю. К сожалению, купол храма был уничтожен в период гонений на веру, и теперь на кирпичном здании остался только крест, установленный прямо на крыше.

В 1930-е годы церковь была закрыта и постепенно подвергалась изменениям для использования в различных светских целях. Внутри было установлено междуэтажное перекрытие, и полностью исчезло прежнее богатое убранство. До передачи здания старообрядческой общине здесь даже располагался спортивный зал.

С 1992 года начались тщательные работы по восстановлению храма, которые проводились усилиями местных христиан. 28 марта 1993 года, в день памяти святого мученика Агапия и его сподвижников, произошло важное событие для старообрядчества. В селе Большое Мурашкино Нижегородской области состоялось торжественное освящение храма во имя святого священномученика и исповедника Аввакума и его соратников, которое провел преосвященный Алимпий, Митрополит Московский и всея Руси.