Поселок Головино был основан в 1937 году рядом с деревней Головино и одноименной дорожной станцией для семей сотрудников женской колонии. В радиусе восемнадцати километров не было ни одного храма, кроме разрушенного, поэтому православные прихожане с детьми ездили на службы во Владимир. Такая ситуация не могла долго продолжаться, и активные прихожане собрали пожертвования на строительство храма. Они обратились к Архиепископу Владимирскому и Суздальскому Евлогию с просьбой назначить постоянного священника и построить храм в честь Амвросия Оптинского.

Архиепископ благословил это начинание и в марте 1997 года назначил священника Андрея Голубева настоятелем будущего храма. Для временных богослужений выбрали заброшенный деревянный клуб в совхозе Головино. Первую литургию провел протоиерей Владимир Ведерников на Благовещение 7 апреля 1997 года, представив прихожанам будущего настоятеля.

25 августа того же года Владыка Евлогий посетил Головино и благословил подготовить и освятить это здание как храм в честь Амвросия Оптинского. Благодаря усилиям прихожан за два месяца был проведен капитальный ремонт: укрепили фундамент, крышу, перегородки, установили купол, престол, иконостас, печное отопление и электропроводку.

23 октября 1997 года, в день памяти Амвросия Оптинского, Архиепископ Евлогий освятил храм. С 2005 по 2009 год в поселке строился новый храм, который был освящен в 2009 году. Старый деревянный храм временно закрыт до дальнейшего архиерейского решения.