Стрелецкая часовня является самой старой кирпичной постройкой в Козьмодемьянске. Она была возведена местными стрельцами в честь их участия в Азовских походах Петра I. Находясь под Азовом, 240 стрельцов пообещали, что если они победят врага, захватят Азов и вернутся домой живыми, то построят часовню в память об этом событии. Вернувшись из похода, они обратились к царю с просьбой разрешить строительство. 3 декабря 1697 года Пётр I выдал грамоту стольнику Андрею Алексеевичу Немкову-Плещееву и подъячему Дмитрию Иванову, разрешающую строительство часовни. В грамоте упоминаются только Петрушка Сапожников и Лука Елин.

Часовня строилась в 1697-1698 годах и была приписана к Спасо-Юнгинскому монастырю. После упразднения монастыря в 1767 году она была передана Троицкой церкви. Здание одноэтажное, прямоугольное, из местного обожжённого кирпича, с подвальным помещением и сводчатыми потолками. Вход украшен аркой, полуколоннами и кованой металлической дверью. Окно с северной стороны имеет кирпичный наличник, а подвальное окно с решёткой выходит на юг. Стены часовни были расписаны ликами святых, а купол украшали крылатые ангелы.

Среди образов в часовне находилась икона Нерукотворного лика Спасителя в посеребрённой ризе с надписью, выполненной славянской вязью. По преданию, икона была написана иконописцем Григорием Чёрным. Также в часовне хранились иконы Иоанна Предтечи и Иоанна Воина, вложенные в складень и обшитые кожей. До революции здесь находилось старинное двухъярусное медное паникадило с двуглавым орлом XVII века, фрагмент которого хранится в местном музее. Местные жители, особенно бурлаки и речники, почитали эти образы и служили молебны перед отправлением в путь.

В советское время часовня была превращена в лавку по продаже керосина, а позже заброшена. В 1980 году при обследовании подкупольного пространства были обнаружены остатки восьмигранного основания шатра. Исследователи предполагают, что изначально крыша часовни представляла собой каменный шатёр с главкой. В XIX веке установили куполообразную крышу, а в 1984 году её заменили на шатровую, покрытую оцинкованными железными листами. В начале 1990-х годов было установлено деревянное резное крыльцо, что не соответствовало первоначальному облику часовни.

Последняя реставрация проводилась в 2003 году, в ходе которой обновили фасад, кровлю выкрасили в зелёный цвет, а маковку и крест позолотили. Крыльцо получило каменные ступени и кованные поручни. Вход в подвал также был отреставрирован. Однако первоначальные росписи стен и потолка до сих пор не восстановлены. В настоящее время здание пустует и не используется по назначению.