Согласно житию преподобного Кирилла Белозерского, деревянная часовня была возведена самим Кириллом, когда он прибыл на Белоозеро в 1397 году. Современное строение является более поздним, но, вероятно, сохраняет общий архитектурный стиль конца XIV века. Дендрохронологические исследования, проведенные в 1980-х годах, показали, что древесина часовни была заготовлена не ранее XVIII века. Различные элементы сруба, крыши и проемов, вероятно, относятся к разным периодам. Присутствие металлических деталей, таких как подставы и жиковины для дверей, а также гвозди, от кованых до современных, свидетельствуют о ремонтах, проводившихся в разные века. В часовне находились три деревянных креста, один из которых сейчас выставлен в музее. Дендрохронологический анализ крестов, также проведенный в 1980-е годы, датирует их первой четвертью XVII века.

Часовня Кирилла представляет собой традиционный тип небольших часовен, распространенных на Севере России. Ее формы просты и лаконичны, что придает сооружению суровый аскетический вид. Это деревянное строение является интересным, но еще недостаточно изученным памятником деревянной архитектуры.

В конце XVIII века над часовней была возведена каменная сень для защиты от погодных условий. Ее архитектура аналогична каменной сени над крестом, что указывает на их вероятное создание по одному проекту. Реставрация сени была проведена в 1994 году.