Según la vida del venerable Cirilo Belozersky, la capilla de madera fue construida por el propio Cirilo cuando llegó a Belozero en 1397. La estructura moderna es más reciente, pero probablemente conserva el estilo arquitectónico general de finales del siglo XIV. Los estudios dendrocronológicos realizados en la década de 1980 mostraron que la madera de la capilla fue obtenida no antes del siglo XVIII. Diferentes elementos del tronco, el techo y las aberturas probablemente pertenecen a diferentes períodos. La presencia de detalles metálicos, como soportes y bisagras para puertas, así como clavos, desde forjados hasta modernos, indican reparaciones realizadas en diferentes siglos. En la capilla había tres cruces de madera, una de las cuales ahora está expuesta en un museo. El análisis dendrocronológico de las cruces, también realizado en la década de 1980, las data en el primer cuarto del siglo XVII.

La capilla de Cirilo representa un tipo tradicional de pequeñas capillas, comunes en el norte de Rusia. Sus formas son simples y concisas, lo que le da a la estructura un aspecto austero y ascético. Esta construcción de madera es un monumento interesante, pero aún insuficientemente estudiado de la arquitectura de madera.

A finales del siglo XVIII, se construyó un dosel de piedra sobre la capilla para protegerla de las inclemencias del tiempo. Su arquitectura es similar al dosel de piedra sobre la cruz, lo que indica su probable creación bajo un mismo proyecto. La restauración del dosel se llevó a cabo en 1994.