В декабре 1640 года в Вязниковскую слободу прибыл царь Михаил Фёдорович, чтобы поклониться недавно обретённой чудотворной иконе Казанской Божией Матери. В это время староста Иван Мухин обратился к царю с просьбой разрешить строительство монастыря в слободе. Государь быстро принял решение и повелел основать обитель у подножия горы Венец, на берегу речушки Выдерки, рядом с «убогими домами». Монастырь был основан в 1641 году.

В 1643 году были построены деревянная церковь во имя Благовещения Пресвятой Богородицы с приделами преподобных Михаила Малеина и Алексия человека Божия, а также деревянные настоятельские и братские кельи. Земля, на которой был возведён монастырь, ранее принадлежала «Ярополчью убогому дому». В 1649 году царь по просьбе монахов пожаловал монастырю земли, включая озеро Юхро и исток Юхорец, богатые рыбой. В 1650 году государь добавил огороды вдоль речки Выдерки. Царская семья и её окружение стали вкладчиками монастыря, ежегодно передавая ему земли. В 1683 году вместо деревянных церквей был построен каменный двухэтажный храм в честь Благовещения Пресвятой Богородицы сверху и Трёх Святителей снизу. Тогда же возвели и братский каменный корпус.

Монастырь не закрыли во время секуляризационной реформы 1764 года, когда многие мелкие обители ликвидировались. Однако, лишившись государственной поддержки, он стал заштатным. Оставшиеся земли продолжали поддерживать небольшую братию.

В 1794 году над Святыми вратами была освящена церковь в честь Всех Святых, заложенная двумя годами ранее. Примерно в то же время монастырь окружила каменная стена с четырьмя башенками, а также южные ворота. В 1912 году каменные кельи были перестроены и расширены. Монастырь имел каменные сараи, погреб, конюшню, скотный двор и баню. При нём действовала школа.

В 1916 году Благовещенский монастырь был преобразован в женскую обитель по указу Священного Синода. Настоятельницей стала игуменья Серафима из Серапионово-Алексеевской общины, расположенной недалеко от Вязников.

Монастырь закрыли в 1920-е годы, и монахини ушли в Серапионовскую пустынь, где позже были арестованы. Игуменью Серафиму сослали в лагерь.

В 1930-е годы на территории бывшего монастыря построили здание техникума, при этом монастырская ограда с южными воротами была разобрана, а келейные корпуса переданы под жилой фонд Вязников. Оба храма стали частью музея. Благодаря музею и статусу памятника архитектуры, церковь сохранилась практически в неизменённом виде.

В 1990-х годах Благовещенский собор был возвращён Русской Православной Церкви и стал приходским храмом. 21 июля 1999 года началось возрождение монастыря.