Im Dezember 1640 kam Zar Michael Fjodorowitsch in die Wjasniker Siedlung, um der kürzlich entdeckten wundertätigen Ikone der Gottesmutter von Kasan zu huldigen. Zu dieser Zeit wandte sich der Vorsteher Ivan Muchin an den Zar mit der Bitte, den Bau eines Klosters in der Siedlung zu genehmigen. Der Herrscher traf schnell eine Entscheidung und befahl, die Abtei am Fuße des Berges Wenetz, am Ufer des Flusses Wydjerka, neben den "armen Häusern" zu gründen. Das Kloster wurde 1641 gegründet.

Im Jahr 1643 wurden eine hölzerne Kirche im Namen der Verkündigung der Heiligen Gottesmutter mit Seitenaltären der heiligen Michael Malein und des heiligen Alexius, des Gottesmannes, sowie hölzerne Kloster- und Brüderzellen erbaut. Das Land, auf dem das Kloster errichtet wurde, gehörte zuvor dem "armen Haus von Jaropolch". Im Jahr 1649 schenkte der Zar auf Bitten der Mönche dem Kloster Ländereien, einschließlich des Sees Juchro und der Quelle Juchorez, die reich an Fischen waren. 1650 fügte der Herrscher Gärten entlang des Flusses Wydjerka hinzu. Die Zarenfamilie und ihr Umfeld wurden zu Stiftern des Klosters und übertrugen ihm jährlich Ländereien. 1683 wurde anstelle der hölzernen Kirchen ein steinernes zweigeschossiges Gotteshaus zu Ehren der Verkündigung der Heiligen Gottesmutter oben und der Drei Heiligen unten erbaut. Gleichzeitig wurde auch der steinerne Brüderbau errichtet.

Das Kloster wurde während der Säkularisationsreform von 1764 nicht geschlossen, als viele kleine Klöster aufgelöst wurden. Allerdings, ohne staatliche Unterstützung, wurde es zu einem nicht mehr anerkannten Kloster. Die verbleibenden Ländereien unterstützten weiterhin eine kleine Bruderschaft.

1794 wurde über den Heiligen Toren eine Kirche zu Ehren aller Heiligen geweiht, die zwei Jahre zuvor eingeweiht worden war. Etwa zur gleichen Zeit wurde das Kloster von einer steinernen Mauer mit vier Türmchen sowie einem südlichen Tor umgeben. 1912 wurden die steinernen Zellen umgebaut und erweitert. Das Kloster hatte steinerne Scheunen, einen Keller, einen Stall, einen Viehhof und ein Bad. Es gab eine Schule.

1916 wurde das Blagoweschtschensk-Kloster auf Anordnung des Heiligen Synods in ein Frauenkloster umgewandelt. Die Äbtissin wurde Seraphima aus der Serapion-Alexeew-Gemeinde, die in der Nähe von Wjasniki lag.

Das Kloster wurde in den 1920er Jahren geschlossen, und die Nonnen gingen in die Serapion-Wüste, wo sie später verhaftet wurden. Äbtissin Seraphima wurde in ein Lager verbannt.

In den 1930er Jahren wurde auf dem Gelände des ehemaligen Klosters ein Gebäude für ein Technikum errichtet, während die Klostermauer mit den südlichen Toren abgerissen und die Zellengebäude als Wohnraum für Wjasniki genutzt wurden. Beide Kirchen wurden Teil eines Museums. Dank des Museums und des Status als Architekturdenkmal blieb die Kirche nahezu unverändert erhalten.

In den 1990er Jahren wurde die Blagoweschtschensk-Kathedrale an die Russische Orthodoxe Kirche zurückgegeben und wurde zur Pfarrkirche. Am 21. Juli 1999 begann die Wiederbelebung des Klosters.