Алексеевская церковь была построена в составе Благовещенского монастыря в период с 1821 по 1834 годы. Изначально проект храма разработал архитектор И.И. Межецкий, а позже его доработал архитектор А.Л. Леер.

Здание церкви, выполненное в стиле классицизма, отличалось просторными помещениями с четырьмя колонными портиками, расположенными по сторонам света, высокой центральной главой с куполом и малыми боковыми главами на углах. Площадь перед церковью была обнесена каменной стеной с двумя угловыми башнями. Освящение храма состоялось в сентябре 1834 года. В 1882-1883 годах, благодаря средствам известных нижегородских купцов и благотворителей братьев Ивана и Митрофана Рукавишниковых, в Алексеевской церкви были добавлены два дополнительных придела. В этих приделах были похоронены известные нижегородские подвижники и просветители, которые находились на покое в Благовещенской обители Нижнего Новгорода. Могилы были украшены изящными бронзовыми позолоченными оградами, а над склепами установлены белые мраморные плиты с эпитафиями.

В 1919 году Алексеевский храм, как и сам Благовещенский монастырь, был закрыт и передан 17-й Стрелковой дивизии вместе с другими монастырскими церквями и постройками. В 1948 году в здании церкви разместился планетарий, для чего были снесены малые главы, понижен центральный световой барабан и уничтожена восточная часть стены с башнями и воротами.

Возрождение Алексеевской церкви началось в начале XXI века. Осенью 2004 года было принято решение о ее восстановлении в рамках программы «Ильинская Слобода». После трех лет реставрационных работ Алексеевская церковь была восстановлена.