Die Alexejewskaja Kirche wurde im Rahmen des Blagoweschenski Klosters in der Zeit von 1821 bis 1834 erbaut. Ursprünglich entwarf der Architekt I.I. Mejezkij das Projekt der Kirche, das später vom Architekten A.L. Leer überarbeitet wurde.

Das Gebäude der Kirche, das im klassizistischen Stil ausgeführt ist, zeichnete sich durch geräumige Innenräume mit vier Säulenportiken aus, die nach den Himmelsrichtungen ausgerichtet sind, einer hohen zentralen Kuppel und kleinen seitlichen Kuppeln an den Ecken. Der Platz vor der Kirche war von einer Steinmauer mit zwei Ecktürmen umgeben. Die Weihe der Kirche fand im September 1834 statt. In den Jahren 1882-1883 wurden dank der Mittel der bekannten Nischni Nowgoroder Kaufleute und Wohltäter, der Brüder Ivan und Mitrofan Rukawischnikow, zwei zusätzliche Altäre in der Alexejewskaja Kirche hinzugefügt. In diesen Altären wurden bekannte Nischni Nowgoroder Heilige und Aufklärer beigesetzt, die in der Blagoweschenski Abtei in Nischni Nowgorod ruhen. Die Gräber waren mit eleganten bronzenen vergoldeten Zäunen geschmückt, und über den Grabkammern wurden weiße Marmorplatten mit Epitaphien aufgestellt.

Im Jahr 1919 wurde die Alexejewskaja Kirche, wie auch das Blagoweschenski Kloster selbst, geschlossen und der 17. Schützen-Division zusammen mit anderen Klosterkirchen und -gebäuden übergeben. Im Jahr 1948 wurde im Gebäude der Kirche ein Planetarium eingerichtet, wofür die kleinen Kuppeln abgerissen, der zentrale Lichtdom abgesenkt und der östliche Teil der Wand mit Türmen und Toren zerstört wurde.

Die Wiederbelebung der Alexejewskaja Kirche begann zu Beginn des 21. Jahrhunderts. Im Herbst 2004 wurde beschlossen, sie im Rahmen des Programms „Iljinskaja Sloboda“ wiederherzustellen. Nach drei Jahren Restaurierungsarbeiten wurde die Alexejewskaja Kirche wiederhergestellt.