L'historien local A. P. Nikulov estime que la cathédrale a été fondée en 1593, lorsque la construction de la ville-forteresse d'Oskol a commencé. Au XVIe siècle, l'église de la Transfiguration était en bois et se trouvait dans le petit fort, qui est devenu plus tard la Place Inférieure. Son emplacement est resté inchangé au fil des siècles, sur le territoire allant du cinéma moderne « Octobre » à la falaise de craie surplombant la rivière Oskol.

Il est connu qu'en 1596, des chapelles ont été ajoutées à la cathédrale, mais en 1616, l'église a brûlé. Un nouvel incendie s'est produit le 14 juin 1628 à partir de l'église nouvellement construite en l'honneur de la Nativité de la Sainte Vierge. En 1629, l'église a été restaurée avec une chapelle au nom de l'archange Michel. De 1633 à 1635, elle est restée vide, car, selon les sources, « le prêtre Kourdyouma a été tué par les Tatars, et il n'y avait pas de diacre ».

Les recherches d'A. P. Nikulov montrent que dans la première moitié du XVIIe siècle, une nouvelle église a probablement été construite. En 1715, elle a brûlé et a été restaurée l'année suivante à son emplacement d'origine, en face des portes ouest de la forteresse. La construction de l'église en briques a probablement commencé en même temps que les églises de l'Assomption et de la Trinité et a été achevée en 1767. Le maître-autel a peut-être été consacré plus tard, car une autre église en bois au nom de Gouri, Samson et Aviva était en activité. Le temple en pierre se trouvait presque au centre de la forteresse et a existé sans modifications jusqu'en 1840.

Grâce aux efforts du marchand Alexeï Ivanovitch Ivanov, la construction a été achevée en 1840. Le 15 août de la même année, le temple a été consacré par l'évêque de Koursk et de Belgorod, Juvenaly (Polovtsev), avec le maître-autel au nom de l'Épiphanie. Le maître-autel droit a été consacré en l'honneur de l'icône de la Sainte Vierge « Znamenié », et le gauche, au nom de la Nativité de la Sainte Vierge. Le temple construit en 1840 se distinguait par sa belle architecture, les murs étaient décorés comme du marbre, et les iconostases étaient dorés. Sa longueur était d'environ 43 mètres, sa largeur de plus de 34 mètres, et sa hauteur de 37 mètres.

Un jardin a été aménagé autour de l'église grâce aux efforts du vieux de l'église Mikhaïl Alexandrovitch Ivanov sur des terres offertes par le marchand Stefan Matveïevitch Kobozov.

En 1888, le prêtre de la cathédrale A. I. Polojintsev a organisé des lectures religieuses et morales, puis la société d'aide aux pauvres a ouvert des « lectures publiques populaires » de livres. En 1892, la société a ouvert une école du dimanche pour les adultes analphabètes, qui comptait plus de cent participants. Une école paroissiale de quatre classes fonctionnait à la cathédrale, dont les diplômés pouvaient poursuivre leurs études dans une école primaire supérieure et une école réelle.

En 1913, une société de tempérance a été créée près de la cathédrale de l'Épiphanie au nom du saint martyr Boniface.

En 1923, conformément au décret « Sur la séparation de l'église et de l'État », le bâtiment de la cathédrale et tous ses biens ont été transférés à la communauté religieuse en location gratuite. En décembre 1929, le diocèse de Stary Oskol a été formé, dont le premier évêque était le métropolite Onuphrius (Gagaluk).

Au début des années 1930, les autorités ont interdit de sonner les cloches et ont commencé à les confisquer. Au cours des trois premières décennies du pouvoir soviétique, la Place Inférieure (Marchande) a changé à tel point qu'elle était méconnaissable. La rue principale de Stary Oskol, Kourskaya, a été rebaptisée en 1918 en Internationale, et en 1960, elle a reçu le nom de Lénine. La cathédrale a disparu de la place, et à sa place, un parc nommé d'après A. M. Gorky a été créé. Dans ce parc se dressait un monument à V. I. Lénine, pointant du doigt vers le nord. Les briques des églises détruites ont été utilisées pour renforcer le pavé.