El historiador local A. P. Nikulov considera que la iglesia catedral fue fundada en 1593, cuando comenzó la construcción de la ciudad-fortaleza de Oskol. En el siglo XVI, la iglesia de la Transfiguración del Señor era de madera y se encontraba en el pequeño fuerte, que más tarde se convirtió en la Plaza Inferior. Su ubicación se mantuvo inalterada a lo largo de los siglos, en el área desde el actual cine "Octubre" hasta el acantilado de yeso sobre el río Oskol.

Se sabe que en 1596 se añadieron capillas a la catedral, pero en 1616 la iglesia se incendió. Un nuevo incendio ocurrió el 14 de junio de 1628, a partir de la recién construida iglesia en honor al Nacimiento de la Santísima Virgen María. En 1629, la iglesia fue restaurada con una capilla en nombre del Arcángel Miguel. Desde 1633 hasta 1635, permaneció vacía, ya que, según las fuentes, "el sacerdote Kurdyum fue asesinado por los tártaros, y no había diácono".

Las investigaciones de A. P. Nikulov muestran que, en la primera mitad del siglo XVII, probablemente se construyó una nueva iglesia. En 1715 se incendió y fue restaurada al año siguiente en el mismo lugar, frente a las puertas de paso occidentales de la fortaleza. La construcción de la iglesia de ladrillo probablemente comenzó al mismo tiempo que las iglesias de la Asunción y de la Trinidad y se completó en 1767. El altar principal, posiblemente, fue consagrado más tarde, ya que funcionaba otra iglesia de madera en nombre de Gurias, Samón y Abib.

El templo de piedra estaba casi en el centro de la fortaleza y existió sin cambios hasta 1840.

Gracias a los esfuerzos del comerciante Alexei Ivanovich Ivanov, la construcción se completó en 1840. El 15 de agosto de ese año, el templo fue consagrado por el obispo de Kursk y Belgorod, Juvenal (Polovtsev), con el altar principal en nombre de la Epifanía del Señor. El altar derecho fue consagrado en honor al ícono de la Santísima Virgen María "Znamenie", y el izquierdo, en nombre del Nacimiento de la Santísima Virgen María. El templo, construido en 1840, se caracterizaba por su hermosa arquitectura, las paredes estaban decoradas como mármol y los iconostasios estaban dorados. Su longitud era de aproximadamente 43 metros, su ancho más de 34 metros y su altura, 37 metros.

Alrededor de la iglesia se organizó un jardín gracias a los esfuerzos del anciano de la iglesia, Mikhail Alexandrovich Ivanov, en un terreno donado por el comerciante Stefan Matveevich Kobozyev.

En 1888, el sacerdote de la iglesia catedral A. I. Polozhintsev organizó lecturas religiosas y morales, y luego la sociedad de ayuda a los pobres abrió "lecturas públicas populares" de libros. En 1892, la sociedad abrió una escuela dominical para adultos analfabetos, que fue asistida por más de cien personas. En la catedral funcionaba una escuela parroquial de cuatro grados, cuyos graduados podían continuar su educación en la Escuela Primaria Superior y en la Escuela Real.

En 1913, se creó en la catedral de la Epifanía una sociedad de sobriedad en nombre del santo mártir Bonifacio.

En 1923, de acuerdo con el Decreto "Sobre la separación de la iglesia del estado", el edificio de la catedral y todos sus bienes fueron transferidos al uso gratuito de la comunidad religiosa. En diciembre de 1929 se formó la diócesis de Stary Oskol, cuyo primer obispo fue el obispo Onufriy (Gagaluk).

A principios de la década de 1930, las autoridades prohibieron tocar las campanas y comenzaron a confiscar las mismas. Durante las primeras tres décadas del poder soviético, la Plaza Inferior (Comercial) cambió de manera irreconocible. La calle principal de Stary Oskol, Kursk, fue renombrada en 1918 como Internacional, y en 1960 recibió el nombre de Lenin. La catedral desapareció de la plaza, y en su lugar creció el parque en honor a A. M. Gorky. En este parque se erguía un monumento a V. I. Lenin, que señalaba hacia el norte. Los ladrillos de las iglesias destruidas se utilizaron para reforzar el pavimento.