L'histoire du village de Krestobogorodskoye commence en 1655, lorsque le métropolite de Rostov, Ion Sysoyevich, a établi une croix ici en mémoire de la délivrance de Yaroslavl de la peste en 1654. Cet endroit, connu sous le nom de Mont de Prière, était le point le plus élevé à l'entrée de Yaroslavl. Déjà au XVIIe siècle, on pouvait y voir la ville avec ses tours blanches et ses nombreux temples. L'évêque a choisi cet endroit non par hasard, car dans la Russie pré-pétrovienne, la beauté et la religion étaient indissociables.

À l'origine, la croix se trouvait dans une chapelle en bois, à côté de laquelle s'étaient installées plusieurs familles des villages voisins. En 1677, les paysans du monastère de Spassky ont construit à proximité une église en bois dédiée à la Déposition de la Châsse de la Mère de Dieu. Ces terres appartenaient au monastère, qui a fourni à l'église les icônes et les livres nécessaires. En l'honneur de la croix et de l'image de la Mère de Dieu, le village a reçu le nom de Krestobogorodskoye.

En 1760, les paroissiens ont construit une église en pierre à côté de la chapelle, utilisant des matériaux offerts par Dmitri Zatrapeznov. Le principal autel a été consacré à la Déposition de la Châsse de la Mère de Dieu, et la chapelle d'hiver, à Nicolas le Miracleux, plus tard renommée en l'honneur de Philippe, métropolite de Moscou. La nouvelle église a été consacrée par le métropolite Arseni.

En 1762, l'église en bois a été démontée et transportée au village de Sidorovo. En 1806, l'archevêque Antoine, qui priait quotidiennement devant la croix, a béni la construction d'une église chaude dédiée à la Sainte Croix de Dieu. En 1817, le sculpteur Gavrila Stolarev a créé pour le temple un iconostase et un autel. Les fresques de l'église ont été réalisées après 1825 sous la direction du prêtre Andreï Smirnov.

La principale relique de l'église, la croix du métropolite Ion, entourée d'icônes de la Mère de Dieu et de saints. En 1884, le flux de pèlerins vers la relique était si grand que le prêtre Valentin Orlov a invité les fidèles à la liturgie le vendredi.

Entre 1989 et 1994, la relique a été restaurée. Parmi les nouvelles reliques, l'icône « Déposition de la Châsse de la Mère de Dieu à Vlakherne » avec une partie de la châsse. Sur le Mont de Prière, l'armée de Minine et Pojarski a fait une pause avant la marche sur Moscou. Les habitants de Yaroslavl venaient ici admirer la vue sur la ville.

L'église de Krestobogorodskaya, l'une des cinq à Yaroslavl, où les services n'ont jamais cessé pendant l'époque soviétique. En 1966, une décision a été prise de démolir l'église pour construire une route, mais grâce aux efforts des paroissiens et à l'intervention du ministère de la Culture, le temple a été sauvé. En 1968, les autorités ont proposé de transférer la paroisse dans une autre église, mais la communauté a refusé. En fin de compte, il a été décidé de continuer les services dans l'église de Krestobogorodskaya.

Aujourd'hui, l'église de la Déposition de la Châsse est sous la gestion de l'Église orthodoxe russe. Au cours des deux dernières décennies, des travaux de restauration ont été réalisés, y compris l'installation de nouveaux sols et de chauffage, ainsi que la peinture des intérieurs. En 2008, une nouvelle cloche a été hissée dans le clocher.