Le temple de Nicolas a été fondé en 1883. Le 4 mai 1886, il a été consacré par l'évêque d'Orenbourg et de l'Oural, Son Éminence Veniamin II Smirnov. La construction du bâtiment en brique a été motivée par un incendie qui a détruit les constructions en bois du stanitsa cosaque et du fort, ce qui a donné son nom à la région « Forstadt ». En cette période difficile, l'idée de construction a été initiée par les cosaques de la stanitsa d'Orenbourg sous la direction du bienfaiteur et entrepreneur E.G. Kolokoltsov. Le projet a été élaboré par l'ingénieur-capitaine V.P. Sakharov.

L'église, fondée en 1883 avec les fonds des paroissiens, a été consacrée en 1886 par Son Éminence Veniamin II. À l'origine, elle était à un autel, dédiée à saint Nicolas, évêque et thaumaturge, et depuis 1910, elle est devenue à trois autels, en l'honneur de l'Assomption de la Sainte Vierge et du saint grand martyr Panteleimon.

En 1936, le temple a été fermé et toutes les reliques ont été retirées. Le bâtiment a été utilisé à diverses fins : d'abord comme dortoir, puis après 1942, pour le stockage des archives évacuées de Moscou et de Léningrad du ministère de l'Intérieur. Le 12 avril 1944, le temple a été rouvert. De 1955 à 1958, il a été décoré par le talentueux artiste local Vladimir Roublev. En 1968, le quatrième autel a été consacré en l'honneur de tous les saints.

Depuis le millénaire du baptême de la Russie, une période favorable a commencé pour l'Église orthodoxe. Dans la cathédrale Saint-Nicolas, avec la bénédiction de l'archevêque Léontius, des travaux de construction à grande échelle ont été entrepris. De 1988 à 1990, un nouveau dôme a été construit à la place de l'ancien en bois. En 1991, la construction d'un nouveau chapelle en l'honneur de tous les saints a commencé, consacrée en 1992. En 1991, la dorure de la croix et de l'oignon du nouveau dôme a été réalisée. En 1992, des travaux de restauration ont été effectués dans le temple. Le clocher, devenu trop petit après les reconstructions, a été agrandi en 1994. Des constructeurs locaux sous la direction de V.M. Konovalov et selon le projet de N.A. Bykovskaya ont ajouté un nouveau clocher haut de 7 mètres. En 1995, une chapelle de bénédiction a été construite du côté est du territoire du temple. De 1994 à 1995, tous les trois iconostases ont été dorés, le dôme et trois autels ont été peints, et la peinture murale a été restaurée. En 1997-1998, un bâtiment administratif de l'église a été construit, abritant la salle à manger, l'imprimerie diocésaine, l'école du dimanche, la comptabilité, la bibliothèque et un hôtel pour les clercs et les ministres. En 2007, un nouveau temple-baptistère a été mis en service. En 2009, une nouvelle librairie ecclésiastique a été construite sur le territoire de la cathédrale.