El templo de Nicolás fue fundado en 1883. El 4 de mayo de 1886, fue consagrado por el obispo de Orenburgo y Ural, Su Excelencia Benjamín II Smirnov. La razón para la construcción del edificio de ladrillo del templo fue un incendio que destruyó las construcciones de madera del stanitsa cosaco y del fuerte, lo que dio nombre a la región "Forstadt". En este tiempo difícil surgió la idea de la construcción, iniciada por los cosacos de la stanitsa de Orenburgo bajo la dirección del benefactor y contratista E.G. Kolokoltsov. El proyecto fue desarrollado por el ingeniero-capitán V.P. Sakharov.

La iglesia, que fue fundada en 1883 con los fondos de los feligreses, fue consagrada en 1886 por Su Excelencia Benjamín II. Inicialmente era de un solo altar, dedicada al santo y milagroso Nicolás, y desde 1910 se convirtió en de tres altares, en honor a la Dormición de la Madre de Dios y al santo gran mártir Pantaleón.

En 1936, el templo fue cerrado y se retiraron todas las reliquias de él. El edificio fue utilizado para diversas necesidades: primero como albergue, y después de 1942, para almacenar archivos evacuados de Moscú y Leningrado del Ministerio del Interior. El 12 de abril de 1944, el templo fue reabierto. Desde 1955 hasta 1958, fue decorado por el talentoso artista local Vladimir Rublev. En 1968 se consagró el cuarto altar en honor a Todos los Santos.

Desde el milenario del Bautismo de Rusia, comenzó un período favorable para la Iglesia Ortodoxa. En la catedral de Nicolás, con la bendición del metropolitano Leontiy, se llevó a cabo una construcción a gran escala. Entre 1988 y 1990 se construyó una nueva cúpula en lugar de la antigua de madera. En 1991 comenzó la construcción de un nuevo altar de Todos los Santos, que fue consagrado en 1992. En 1991 se realizó la doradura de la cruz y la cúpula nueva. En 1992 se llevaron a cabo trabajos de restauración en el templo. El campanario, que resultó ser demasiado pequeño después de las reconstrucciones, fue ampliado en 1994. Los constructores locales bajo la dirección de V.M. Konovalov y según el proyecto de N.A. Bykovskaya elevaron un nuevo campanario alto, que se levantó 7 metros. En 1995 se construyó una capilla de agua en el lado este del territorio del templo. Entre 1994 y 1995 se doraron los tres iconostasios, se pintó la cúpula y los tres altares, y se llevó a cabo la restauración de la pintura mural. Entre 1997 y 1998 se construyó un edificio administrativo de la iglesia, donde se ubicaron el comedor, la imprenta diocesana, la escuela dominical, la contabilidad, la biblioteca y un hotel para los clérigos y sacerdotes. En 2007 se puso en funcionamiento un nuevo templo-bautisterio. En 2009 se construyó una nueva tienda de la iglesia en el territorio de la catedral.