La tour Fiodorovskaïa a reçu son nom de l'église construite en 1233. L'église a été érigée et consacrée en mémoire de la mort inattendue de Fiodor Iaroslavitch, âgé de quatorze ans, frère d'Alexandre Nevski, la veille de son mariage. En 1233, la tour était un passage, permettant de sortir vers la partie ouest de la fin de Nerev. En 1302, elle est devenue aveugle, et la sortie du Detinets vers la fin de Nerev se faisait par la tour Vladimir.

L'aspect moderne de la tour Fiodorovskaïa a été acquis à la fin du XVe siècle, lorsqu'elle a été construite sur l'ancienne fondation. Dans les documents du XVIIe siècle, elle est mentionnée comme « tour ronde près de l'horloge » et « ronde contre le jardin métropolitain ».

La tour avait cinq niveaux de combat avec des planchers en rondins. Au centre de chaque niveau se trouvait une trappe pour le transport des munitions, qui étaient stockées au sous-sol. Dans les murs de ce niveau, trois fenêtres originales du XVe siècle ont été conservées, qui étaient fermées par des boucliers en bois lors des sièges. Les tours Fiodorovskaïa et Métropolitaine n'avaient pas de décorations sur leurs façades. La tour Fiodorovskaïa protégeait la cour du Seigneur du nord et de l'ouest et, avec la tour Métropolitaine, faisait partie de l'ensemble architectural des bâtiments civils de la cour du Seigneur. Entre les tours, adossé au mur d'enceinte, se trouvait un bâtiment de trois étages du palais archiépiscopal. À l'arrière de la tour Fiodorovskaïa, on peut encore voir les traces des ouvertures de portes murées, qui menaient aux deuxième et troisième étages du palais. En avril 1914, la Commission de restauration a recommandé de procéder à des travaux de restauration, mais la Première Guerre mondiale qui a commencé a empêché ces plans. Pendant la Grande Guerre patriotique, la tour a subi peu de dommages, quelques impacts d'obus ont été enregistrés sur son côté sud.

En 1957, des travaux de restauration importants ont été réalisés sur la tour, au cours desquels a été trouvé le reste de la seule dent en forme de corne survivante. Elle est devenue un modèle pour la restauration des autres dents. Les meurtrières ont été restaurées selon le modèle du XVIIe siècle et laissées sans modifications.

L'accès aux espaces intérieurs de la tour est fermé. En décembre 2009, le revêtement en planches du toit de la tour a été remplacé.