Die Fëdorowskaja-Turm erhielt ihren Namen von der Kirche, die 1233 erbaut wurde. Die Kirche wurde zum Gedenken an den unerwarteten Tod des vierzehnjährigen Fëdor Jaroslawitsch, des Bruders von Alexander Newski, am Vorabend seiner Hochzeit errichtet und geweiht. Im Jahr 1233 war der Turm durchfahrbar, und man konnte durch ihn in den westlichen Teil des Nerewskij-Endes fahren. Bis 1302 wurde er geschlossen, und der Ausgang aus dem Detinets in den Nerewskij-Ende erfolgte durch den Wladimir-Turm.

Das moderne Erscheinungsbild der Fëdorowskaja-Turm erhielt sie Ende des 15. Jahrhunderts, als sie auf dem alten Fundament erbaut wurde. In Dokumenten des 17. Jahrhunderts wird sie als „runder Turm neben der Kapelle“ und „runder gegenüber dem Metropolitischen Garten“ erwähnt.

Der Turm hatte fünf Kampfschichten mit Holzdecken. In der Mitte jeder Schicht befand sich eine Luke zum Heben von Munition, die im halbunterirdischen Stockwerk gelagert wurde. In den Wänden dieses Stockwerks sind drei originale Fenster aus dem 15. Jahrhundert erhalten, die bei Belagerungen mit Holzschilden verschlossen wurden. Die Fëdorowskaja- und die Metropolitische Türme hatten keine dekorativen Verzierungen an den Fassaden. Die Fëdorowskaja-Turm schützte den Fürstlichen Hof von Norden und Westen und gehörte zusammen mit der Metropolitischen zum architektonischen Ensemble der zivilen Gebäude des Fürstlichen Hofes. Zwischen den Türmen, angrenzend an die Stadtmauer, stand ein dreigeschossiges Gebäude des Erzbischöflichen Palastes. Auf der Rückseite der Fëdorowskaja-Turm sind bis heute die Spuren der zugemauerten Türöffnungen sichtbar, die zu den zweiten und dritten Etagen des Palastes führten. Im April 1914 empfahl die Restaurierungskommission, eine Restaurierung durchzuführen, aber der beginnende Erste Weltkrieg verhinderte diese Pläne. Während des Großen Vaterländischen Krieges wurde der Turm nur geringfügig beschädigt, an seiner Südseite wurden mehrere Treffer von Granaten verzeichnet.

Im Jahr 1957 wurden umfangreiche Restaurierungsarbeiten am Turm durchgeführt, bei denen der Rest des einzigen erhaltenen Zinnen gefunden wurde. Er wurde zum Vorbild für die Wiederherstellung der anderen Zinnen. Die Schießscharten wurden nach dem Vorbild des 17. Jahrhunderts wiederhergestellt und unverändert gelassen.

Der Zugang zu den Innenräumen des Turms ist geschlossen. Im Dezember 2009 wurde die Holzverkleidung des Turmdaches ersetzt.