L'église en pierre de Tikhvine avec un seul autel a été construite entre 1646 et 1685. Depuis sa fondation, elle abritait l'icône de Tikhvine de la Mère de Dieu, dont elle a reçu son nom, mais cela n'a été officiellement reconnu qu'en 1844.

Les fonds recueillis auprès des pèlerins ont permis d'agrandir et de rénover l'église entre 1898 et 1900, ce qui a donné à son style architectural des caractéristiques et des ornements typiques de la fin du XIXe siècle.

Au milieu du XIXe siècle, l'église se trouvait dans les limites du quartier tatare, et sa paroisse était petite.

L'église de Tikhvine est restée en activité jusqu'au 8 octobre 1938.

Plus tard, l'église a été saccagée et a été ensevelie sous un mètre de revêtement asphalté en raison de la superposition des couches.

En 1996, grâce aux efforts des croyants, le renouveau de l'église de Tikhvine a commencé.

En 1997, l'église a été restituée à l'évêché de Kazan et confiée à la communauté des Kryashen.

Aujourd'hui, l'église de Tikhvine sert de centre pour toutes les paroisses kryashen du Tatarstan.

Une école du dimanche, un chœur populaire et un travail de traduction des livres de la Sainte Écriture en langue kryashen sont en cours à l'église.

En 2015, un musée de l'histoire et de la culture kryashen a ouvert ses portes à l'église.

Les services religieux à l'église sont principalement célébrés en langue ecclésiastique kryashen.