Au XVIIe siècle, à l'emplacement de l'actuel Tchoulkovo, dans le village de Rojdestvenskoe, se trouvait l'église de la Nativité, mais on ne sait pas si elle était en bois ou en pierre. Plusieurs versions existent concernant la construction de l'église actuelle. Selon l'une d'elles, elle a été érigée par Nikita Demidov, ce qui suggère le début des travaux au plus tard en 1725. Une autre version affirme qu'elle a été construite par le fils de Nikita, Akinfiy, en 1732, et une troisième parle des dons des paroissiens. L'église de Tchoulkovo a été réalisée dans le style baroque de Pierre le Grand, mais à la suite de rénovations ultérieures, ce style a pratiquement disparu. Le bâtiment de l'église a été maintes fois rénové et agrandi. En 1764, onze ans après la découverte des reliques de saint Dimitri de Rostov, les paroissiens se sont adressés à l'évêque de Kolomna et de Kashira pour demander la permission d'ajouter une chapelle en pierre en son honneur. Au milieu du XIXe siècle, cette chapelle a donné son nom à l'ensemble de l'église, et le jour de la mémoire de Dimitri de Rostov, une procession solennelle était organisée depuis la cathédrale de l'Assomption. En 1811, les clercs et les paroissiens se sont tournés vers l'illustre Ambroise pour demander la construction d'une autre chapelle. En 1816, une nouvelle chapelle au nom des saints martyrs Boris et Gleb, réalisée dans le style du premier classicisme, a été consacrée. En 1821, des fissures ont été découvertes dans l'autel de la chapelle de Dimitri de Rostov, et il a dû être démonté et reconstruit sous la direction du maître armurier Ivan Timofeïevitch Zaïkov. En 1867, le clocher a été reconstruit et a reçu une finition en forme d'octogone avec un pinacle.

Parmi les icônes de l'église, se distinguait l'ancienne image de la Nativité du Christ, qui, selon la tradition, était locale déjà dans l'église en bois. Les icônes de la Mère de Dieu de Korsun et de saint Dimitri de Rostov étaient considérées comme miraculeuses. À l'ouest de l'église se trouve une petite maison en briques de deux étages dans le style russe, où une école paroissiale a été ouverte en 1894. Une légende liée à l'église de la Nativité parle d'un passage souterrain qui aurait mené du kremlin et permis aux compagnons d'Ivan Bolotnikov de s'échapper. L'église a été fermée le 3 avril 1940 par décision de l'exécutif du Conseil des députés des travailleurs de la région de Tula. Cette décision a été soutenue par l'exécutif municipal de Tula et plusieurs entreprises locales, ainsi que par une assemblée de ménagères. La décision tenait compte de l'existence d'un autre bâtiment pour les rites religieux. Le bâtiment de l'église a été utilisé comme garage et entrepôts, et plus tard, il a abrité un entrepôt de la Philharmonie de Tula. Le 11 décembre 1991, le bâtiment de l'église et de l'école paroissiale a reçu le statut de monument d'importance régionale. En été 2012, il a été décidé de transférer l'église au diocèse de Tula. Le 6 août, une prière a eu lieu près de la chapelle nord au nom de Boris et Gleb, et le 4 octobre 2012, le métropolite de Tula et d'Yefremov, Alexeï, a célébré la première Divine Liturgie. Depuis lors, des services religieux ont lieu régulièrement dans l'église. Le 17 décembre 2019, un nouveau pinacle a été installé sur le clocher.