En 1734, les habitants du quartier local se sont adressés à l'évêque d'Astrakhan, Illarion, pour demander la permission de construire un temple en l'honneur de la Nativité du Christ. Ayant reçu la bénédiction, ils ont décidé d'ériger le temple sur une élévation située au nord du quartier, derrière le jardin des apothicaires. Ce choix était dû à l'absence d'un endroit sec approprié pour la construction dans le quartier. Du côté nord de l'élévation se trouvait un grand marais, le Blablinskoïe, et sur le versant sud se trouvaient le jardin des apothicaires et les jardins des habitants locaux. C'est pourquoi l'église a longtemps été appelée « Nativité du Christ, qui est dans les jardins ».

Le moment exact de la consécration du premier temple est inconnu, mais en 1738, il existait déjà et avait une chapelle en l'honneur de Saint Nicolas le Miracle-Faire. Plus tard, les habitants du quartier de la Nativité ont voulu construire une église en pierre. Le 30 décembre 1759, une nouvelle église en pierre a été consacrée sur la colline de la Nativité. La chapelle en pierre en l'honneur de Saint Nicolas le Miracle-Faire a été consacrée le 26 avril 1765. En 1845, cette chapelle a été démolie et l'église a été reconstruite selon un nouveau plan avec deux chapelles latérales. L'église reconstruite a été consacrée le 21 octobre 1845 par l'évêque d'Astrakhan, Evgueni Bazhenov. Les chapelles ont été consacrées : la chapelle nord en l'honneur de Saint Nicolas le 16 novembre 1844 par l'archimandrite Vassian Tchoudnovski, et la chapelle sud en l'honneur de l'icône de la Mère de Dieu « La Buisson Ardent » le même jour par l'archevêque Smaragd Kryzhanovski. Tous les travaux de reconstruction et d'aménagement des chapelles latérales ont été réalisés grâce aux fonds du marchand astrakhanois Ivan Ivanovitch Plotnikov, décédé en 1844. Son fils, Nikolai Plotnikov, a achevé la construction, dépensant plus de 80 000 roubles. En 1896, des travaux d'agrandissement de l'église ont commencé, achevés l'année suivante. La salle à manger a été agrandie avec le déplacement des autels latéraux au même niveau que le central. Le deuxième étage du clocher a été complètement reconstruit. En 1911, un nouveau dôme en bois recouvert de fer et plâtré à l'intérieur a été érigé au-dessus de l'église. En 1923, l'église a été saisie par les rénovateurs. En 1938, l'église a été fermée par les autorités soviétiques, et la même année, le clocher a été démoli. En octobre 1946, l'église a été transférée à la communauté des vieux-croyants de l'accord de Belokrinitskoïe, qui avait jusqu'en 1917 une église en bois de la Protection de la Mère de Dieu avec un haut clocher à Astrakhan. Cette église a été démolie dans les années 30, et à sa place, un complexe de bâtiments pour le KGB, aujourd'hui le FSB, a été construit. Les vieux-croyants ont renommé l'église de l'Ascension du Seigneur en église de la Protection de la Sainte Vierge.

En 2014, des travaux de reconstruction du clocher et de restauration de l'église ont commencé dans le cadre d'un programme du ministère de la culture de la région d'Astrakhan. Il est difficile de dire à quoi ressemblait l'église à l'origine, car à la fin du XIXe et au début du XXe siècle, elle a été complètement reconstruite. On peut supposer qu'elle était réalisée dans le style classique, avec une division caractéristique de l'espace en vestibule, salle à manger, église et autel. Les chapelles latérales se trouvaient de chaque côté de la salle à manger. Après la reconstruction, l'église a été unifiée avec la salle à manger en un cube, sur lequel reposait un tambour « octogonal », ce qui rappelait le style ancien russe. Le clocher reconstruit a été couronné d'un toit en forme de tente, ce qui indiquait également un retour vers le passé. L'achèvement de la reconstruction a été le changement de la forme du dôme en 1911, ce qui donnait à l'église un aspect plus aérien et rappelait l'architecture ancienne russe.

Les peintures intérieures de l'église ont été réalisées en 1845 et mises à jour en 1906. La même année, le sol a été pavé de carreaux décoratifs, trois ambons en mosaïque ont été aménagés et un perron en mosaïque a été construit. Les trois iconostases ont été fabriquées en 1897, en trois niveaux et dorées au poliment.