Im Jahr 1734 wandten sich die Bewohner der örtlichen Siedlung an den Astrachaner Bischof Illarion mit der Bitte, den Bau einer Kirche zu Ehren der Geburt Christi zu genehmigen. Nach Erhalt des Segens beschlossen sie, die Kirche auf einer Anhöhe nördlich der Siedlung hinter dem Apothekergarten zu errichten. Diese Wahl wurde durch das Fehlen eines geeigneten trockenen Platzes in der Siedlung für den Bau bedingt. Auf der Nordseite der Anhöhe befand sich der große Ilmen Bljablin, und am Südhang lagen der Apothekergarten und die Gärten der Anwohner. Daher wurde die Kirche lange Zeit „Zur Geburt Christi in den Gärten“ genannt.

Der genaue Zeitpunkt der Weihe der ersten Kirche ist unbekannt, aber im Jahr 1738 existierte sie bereits und hatte eine Kapelle zu Ehren des Heiligen Nikolaus von Myra. Später wollten die Bewohner der Weihnachtsiedlung eine Steinkirche bauen. Am 30. Dezember 1759 wurde auf dem Weihnachtsberg eine neue Steinkirche geweiht. Die Steinkapelle zu Ehren des Heiligen Nikolaus wurde am 26. April 1765 geweiht. Im Jahr 1845 wurde diese Kapelle abgerissen, und die Kirche wurde nach einem neuen Plan mit zwei Seitenkapellen umgebaut. Die umgebaute Kirche wurde am 21. Oktober 1845 vom Astrachaner Bischof Jewgeni Baschenow geweiht. Die Kapellen wurden geweiht: die nördliche zu Ehren des Heiligen Nikolaus am 16. November 1844 durch den Erzpriester Wassian Tschudnowski, und die südliche zu Ehren des Ikone der Gottesmutter „Unbrennbarer Dornbusch“ am selben Tag durch den Erzbischof Smaragd Kryzhanowski. Alle Arbeiten am Umbau und an den Seitenkapellen wurden aus Mitteln des Astrachaner Kaufmanns Iwan Iwanowitsch Plotnikow finanziert, der 1844 starb. Sein Sohn Nikolai Plotnikow vollendete den Bau und gab mehr als 80.000 Rubel aus. Im Jahr 1896 begannen die Arbeiten zur Erweiterung der Kirche, die im folgenden Jahr abgeschlossen wurden. Der Speisesaal wurde erweitert, indem die Seitenaltäre auf eine Ebene mit dem zentralen Altar versetzt wurden. Der zweite Stock der Glockenturm wurde vollständig umgebaut. Im Jahr 1911 wurde über der Kirche eine neue Holzkuppel errichtet, die mit Eisen verkleidet und innen verputzt war. Im Jahr 1923 wurde die Kirche von den Renovatoren besetzt. 1938 wurde die Kirche von den sowjetischen Behörden geschlossen, und im selben Jahr wurde der Glockenturm abgerissen. Im Oktober 1946 wurde die Kirche der altgläubigen Gemeinde des Belokrinitsky Konsenses übergeben, die bis 1917 in Astrachan eine hölzerne Kirche der Schutzmantel der Gottesmutter mit einem hohen Glockenturm hatte. Diese Kirche wurde in den 30er Jahren abgerissen, und an ihrer Stelle wurde ein Gebäudekomplex für das KGB, heute FSB, errichtet. Die Altgläubigen benannten die Kirche von der Himmelfahrt des Herrn in die Kirche der Schutzmantel der Heiligen Gottesmutter um.

Im Jahr 2014 begannen die Arbeiten zur Wiederherstellung des Glockenturms und zur Restaurierung der Kirche im Rahmen eines Programms des Ministeriums für Kultur der Region Astrachan. Es ist schwer zu sagen, wie die Kirche ursprünglich aussah, da sie Ende des 19. und Anfang des 20. Jahrhunderts vollständig umgebaut wurde. Man kann annehmen, dass sie im klassizistischen Stil ausgeführt war, mit einer charakteristischen Unterteilung des Raumes in Vorhalle, Speisesaal, Kirche und Altar. Die Seitenkapellen befanden sich an den Seiten des Speisesaals. Nach dem Umbau wurde die Kirche mit dem Speisesaal zu einem kubischen Raum vereint, auf dem eine Trommel mit einem „Achtkant“ ruhte, was an den alten russischen Stil erinnerte. Der umgebaute Glockenturm wurde mit einem Zeltdach gekrönt, was ebenfalls auf eine Rückbesinnung auf die Vergangenheit hinwies. Den Abschluss des Umbaus bildete die Veränderung der Form der Kuppel im Jahr 1911, was der Kirche ein luftigeres Aussehen verlieh und an die alte russische Architektur erinnerte.

Die Innenmalereien der Kirche wurden 1845 ausgeführt und 1906 erneuert. In demselben Jahr wurde der Boden mit dekorativen Fliesen verlegt, drei Mosaik-Pulten und einem mosaikverzierten Vorraum eingerichtet. Alle drei Ikonostasen wurden 1897 gefertigt, dreigeschossig und mit Gold auf Poliment überzogen.