La première église à cet endroit a été construite en 1103 sur ordre du prince novgorodien Mstislav Vladimirovitch. Le temple a été érigé en l'honneur de la naissance de son aîné, Mstislav Vsevolod, qui a reçu au baptême le nom de Gabriel, en l'honneur de l'archange Gabriel, l'une des deux figures clés de l'Annonciation. C'était le deuxième bâtiment en pierre de la ville après la cathédrale de Sainte-Sophie.

On suppose que le maître Pierre a construit le temple, connu pour ses travaux à Novgorod, tels que la cathédrale de Nikolodvorishche, la cathédrale de Saint-Georges le Victorieux au monastère de Yuriev et la cathédrale de la Nativité de la Vierge au monastère d'Antoniev.

En 1342-1343, le métropolite de Novgorod, Vassili, a commandé la construction d'un nouveau temple à l'emplacement du bâtiment du XIIe siècle démoli. Ce temple, qui a existé jusqu'en 1941, était une grande église à six colonnes avec trois absides et un clocher typique de l'architecture novgorodienne du XIVe siècle. Les façades avaient probablement des terminaisons à trois lobes. La voûte et le dôme se sont effondrés dans l'Antiquité et ont été remplacés par des plafonds en bois. L'église a subi de graves dommages pendant l'occupation suédoise de Novgorod entre 1611 et 1617.

En 1797, le temple a été complètement reconstruit en raison de sa vétusté, la majeure partie des voûtes, arcs et tambours a été démolie. En 1806, un porche avec un petit clocher en pierre et une chapelle de la Rencontre a été ajouté au mur ouest. Le sol de l'église était en bois. En 1882, le porche et le clocher ont été reconstruits.

Le temple a fonctionné jusqu'en 1930, après quoi il a été fermé et n'a pas été utilisé. Pendant la Grande Guerre patriotique, l'église a subi un bombardement d'artillerie allemand et a été presque complètement détruite.

Les ruines de l'ancien temple ont été conservées lors d'une vaste restauration, commencée en 2016, et en avril 2019, elles ont été ouvertes au public.