La primera iglesia en este lugar fue construida en 1103 por orden del príncipe novgorodense Mstislav Vladimirovich. El templo fue erigido en honor al nacimiento de su primogénito, Mstislav Vsevolod, quien en el bautismo recibió el nombre de Gabriel, en honor al Arcángel Gabriel, una de las dos figuras clave de la Anunciación. Esta fue la segunda construcción de piedra en la ciudad después de la catedral de San Sofía.

Se supone que el maestro Pedro, conocido por sus obras en Novgorod, como la catedral de Nikolodvori, la catedral de San Jorge el Victorioso en el monasterio de Yuriev y la catedral de la Natividad de la Virgen en el monasterio de Antoniev, construyó el templo.

En 1342-1343, el metropolitano de Novgorod, Basilio, encargó la construcción de un nuevo templo en el lugar del edificio del siglo XII que fue desmantelado. Este templo, que existió hasta 1941, era una gran iglesia de seis columnas y tres ábsides con una torre de escalera, típica de la arquitectura novgorodense del siglo XIV. Las fachadas probablemente tenían remates de tres lóbulos. La bóveda y la cúpula colapsaron en la antigüedad y fueron reemplazadas por techos de madera. La iglesia sufrió gravemente durante la ocupación sueca de Novgorod entre 1611 y 1617.

En 1797, el templo fue completamente reconstruido debido a su deterioro, desmantelando gran parte de las bóvedas, arcos y tambor. En 1806, se añadió un pórtico con una pequeña campanario de piedra y una capilla de la Presentación a la pared oeste. El suelo de la iglesia era de madera. En 1882, el pórtico y el campanario fueron reconstruidos.

La iglesia funcionó hasta 1930, después de lo cual fue cerrada y no se utilizó. Durante la Gran Guerra Patria, la iglesia fue sometida a un bombardeo alemán y fue casi completamente destruida.

Las ruinas del antiguo templo fueron conservadas durante una gran restauración que comenzó en 2016, y en abril de 2019 fueron abiertas al público.