En 1859, la Administración Municipal de Orenburgo proporcionó gratuitamente a la comunidad femenina 10 desiatinas de tierra al norte del cementerio cristiano. En esta tierra, los comerciantes Nikolai y Stefan Mikhailovich Deev construyeron varios edificios. Para 1864, el número de hermanas había aumentado tanto que comenzó la construcción del primer edificio capital, el "cuerpo de celdas blancas", que se completó en 1865. El 17 de febrero de 1866 se inauguró oficialmente la comunidad femenina de la Asunción, y en honor a este evento comenzó la construcción de la iglesia doméstica del santo Nicolás, consagrada en 1867. El 20 de octubre de 1867, la comunidad recibió permiso para tener su propio sello. El 9 de agosto de 1867, la abadesa de la comunidad, la monja Tatiana Alexeyevna Konnova, fue tonsurada con el nombre de Taisia. Por decreto del Santo Sínodo del 28 de septiembre de 1872, la comunidad fue renombrada como el Monasterio de la Asunción. Según otros datos, esto ocurrió el 15 de enero de 1874. El 24 de febrero de 1874, la monja Taisia fue elevada al rango de igumenia con la entrega del báculo.

En 1868, comenzó la construcción del principal templo de dos pisos de la Asunción de la Santísima Virgen María, según el proyecto del arquitecto K.A. Ton. El templo se construyó con donaciones benéficas y fondos recaudados por las monjas de Orenburgo en toda Rusia. El primer altar fue consagrado el 14 de septiembre de 1875, y el último, el 30 de septiembre de 1884. En 1885, comenzó la construcción de un campanario de cinco niveles, que se completó en 1888. En su segundo piso, en 1893, se organizó una iglesia en honor a la icono de Iver de la Madre de Dios, y el 12 de septiembre de 1906, gracias a los fondos y esfuerzos del ieromonje Vitaliy, se instalaron relojes de torre en el campanario. La primera igumenia Taisia, fallecida en 1891, es considerada la fundadora del monasterio, y su sucesora, la igumenia Innocentia, la constructora. Su trabajo fue reconocido con premios, incluyendo la Cruz de Oro con decoraciones, otorgada el 6 de mayo de 1912.

Después de la revolución, en la década de 1920, los edificios del monasterio fueron utilizados por GUBON y FAKT para albergar orfanatos, un instituto de tecnología médica, talleres, una escuela, un pueblo infantil y una escuela de partido. Desde noviembre de 1926, todos los edificios fueron arrendados a la Escuela Militar de Combate Aéreo para albergar a las familias de los pilotos. Se desmantelaron las construcciones del templo y la cerca de piedra, se destruyeron las criptas familiares y las tumbas del cementerio, donde durante mucho tiempo estuvieron estacionados vehículos de la unidad militar. De los jardines lilas solo quedaron algunos arbustos. En el territorio se construyeron edificios de producción y residenciales de piedra. En 1998, debido a la construcción de un edificio residencial de varios pisos, se demolieron las construcciones del establo y el ala de piedra.

En el período soviético de posguerra, el territorio del monasterio estuvo bajo la administración del Ministerio de Defensa de la Federación Rusa. Solo en 2010, tras largas gestiones de la Iglesia Ortodoxa Rusa, se devolvió el edificio del refectorio del monasterio. Con la bendición del metropolitano Valentín, la monja Flora, desde diciembre de 2006, se ocupó de la elaboración de documentos y negociaciones con "Rosimushchestvo" y el Ministerio de Defensa sobre la devolución de los edificios y tierras que pertenecían al Monasterio Femenino de la Asunción de Orenburgo. En agosto de 2010, se devolvió el edificio del refectorio.