La iglesia fue fundada en abril de 1972 como una parroquia de la Iglesia Ortodoxa en América. Esto ocurrió gracias al protoiereo Grigori Malyshev y otros migrantes rusos que se unieron a la OCA desde la Iglesia Ortodoxa Rusa en el extranjero. Para satisfacer las necesidades de los feligreses de la época, los servicios se celebraban en eslavo eclesiástico. Inicialmente, las liturgias se llevaban a cabo en casas, y en 1974 se adquirió una casa que se transformó en iglesia.

Después de que la Iglesia Ortodoxa Rusa en el extranjero se unió al Patriarcado de Moscú, la parroquia de la Anunciación en Brisbane pasó a estar bajo la administración de la Iglesia Ortodoxa Americana, permaneciendo bajo el omóforo de la Iglesia Rusa en el extranjero. El padre John Weir fue nombrado rector y comenzó a celebrar servicios en mayo de 2009, fortaleciendo activamente la parroquia: realizaba liturgias, llevaba a cabo trabajos de renovación y enseñaba al coro.

A principios de 2010, el rector fue el padre Mijaíl Klebansky. En julio de 2010, el padre Alexander Borodin fue nombrado para este cargo, lo que aseguró una estabilidad a largo plazo para la parroquia. Se adquirieron artículos litúrgicos, se instaló una rampa para discapacitados y se amplió el interior de la iglesia. La educación se convirtió en una prioridad, se organizaron cursos de catequesis y estudio de la Biblia.

En 2015, la parroquia comenzó a celebrar servicios para una pequeña comunidad de cristianos ortodoxos en Toowoomba, que más tarde se convirtió en la misión de San Juan.

En agosto de 2017, el padre Andrew Smith fue nombrado rector, quien sirve hasta el día de hoy.

Actualmente, la parroquia es la única parroquia ortodoxa de habla inglesa permanente en Brisbane y una de las pocas en Australia.