Die Kirche wurde im April 1972 als Gemeinde der Orthodoxen Kirche in Amerika gegründet. Dies geschah dank des Protopresbyters Grigori Malyshev und anderer russischer Migranten, die von der Russischen Orthodoxen Kirche im Ausland zur OCA übertraten. Um den Bedürfnissen der Gemeindemitglieder zu entsprechen, fanden die Gottesdienste damals in Kirchenslawisch statt. Ursprünglich fanden die Gottesdienste in Privathäusern statt, und 1974 wurde ein Haus erworben, das in eine Kirche umgewandelt wurde.

Nachdem die Russische Orthodoxe Kirche im Ausland mit dem Moskauer Patriarchat vereinigt wurde, kam die Blagoweschenski-Gemeinde in Brisbane unter die Verwaltung der Amerikanischen Orthodoxen Kirche, während sie unter dem Omofo von der Russischen Auslandskirche stand. Vater John Weir wurde zum Pfarrer ernannt und begann im Mai 2009 mit den Gottesdiensten, wobei er die Gemeinde aktiv stärkte: Er hielt Gottesdienste, führte Renovierungsarbeiten durch und bildete den Chor aus.

Anfang 2010 wurde Vater Michael Klebansky zum Pfarrer. Im Juli 2010 wurde Vater Alexander Borodin in diese Position berufen, was der Gemeinde langfristige Stabilität sicherte. Kirchliche Utensilien wurden erworben, eine Rampe für Behinderte installiert und der Innenraum der Kirche erweitert. Bildung wurde zur Priorität, es wurden Katechismus- und Bibelstudienkurse organisiert.

Im Jahr 2015 begann die Gemeinde, Gottesdienste für eine kleine Gemeinschaft von Orthodoxen in Toowoomba abzuhalten, die später zur Mission des Heiligen Johannes wurde.

Im August 2017 wurde Vater Andrew Smith zum Pfarrer ernannt, der bis heute dient.

Derzeit ist die Gemeinde die einzige permanente englischsprachige orthodoxe Gemeinde in Brisbane und eine der wenigen in Australien.