El templo de piedra fue construido entre 1749 y 1760 en el lugar de una iglesia de madera, destruida durante la intervención polaco-lituana. En 1805 se erigió un nuevo campanario en el lado occidental, reemplazando al antiguo. Entre 1826 y 1836, según el proyecto del arquitecto provincial I.F. Lvov, con fondos de los comerciantes I.F. Tatarintsev y F.N. Bobrov, se construyó un nuevo templo más grande. El altar mayor dio nombre a toda la catedral, el límite sur fue dedicado a la Epifanía, y el norte, a los santos Antonino y Teodosio de las Cuevas. Para que la fachada norte armonizara con la construcción circundante, se le dio un aspecto solemne, y la entrada principal se equipó con un podio y escalones. Según el proyecto de Lvov, la escalera debía estar decorada con estatuas. En 1922, se retiraron los valores eclesiásticos del templo, y en 1935 fue cerrado. En 1936, aquí se instaló una exposición del Museo Local. La catedral fue reabierta para servicios religiosos a finales de octubre de 1941 por el obispo de Kalinin, Basilio (Ratmirov), con la ayuda del burgomaestre Yasin, designado por la administración de ocupación alemana. Sin embargo, en diciembre de ese mismo año, tras el restablecimiento del poder soviético, fue cerrada nuevamente. En 1972, el edificio de la catedral de la Ascensión fue destinado a sala de exposiciones, después de lo cual fue reparado y remodelado. En la década de 1990, la catedral fue devuelta a la iglesia ortodoxa, y el 7 de enero de 1993 se reanudaron los servicios religiosos.