Der steinerne Tempel wurde in den Jahren 1749-1760 anstelle der während der polnisch-litauischen Intervention zerstörten Holzkirche erbaut. 1805 wurde auf der Westseite ein neuer Glockenturm errichtet, der die alte ersetzte. In den Jahren 1826-1836 wurde nach dem Entwurf des Gouvernementsarchitekten I.F. Ljwow, finanziert von den Kaufleuten I.F. Tatarinzev und F.N. Bobrow, eine neue, größere Kirche gebaut. Der Hauptaltar gab dem gesamten Dom seinen Namen, der südliche Altar war der Epiphanie gewidmet, und der nördliche den Heiligen Antonius und Theodosius von den Höhlen. Um die nördliche Fassade mit der umliegenden Bebauung in Einklang zu bringen, erhielt sie ein feierliches Aussehen, und der Haupteingang wurde mit einer Plattform und Stufen ausgestattet. Nach Ljwows Entwurf sollten die Treppen mit Statuen geschmückt werden. 1922 wurden aus der Kirche kirchliche Werte entnommen, und 1935 wurde sie geschlossen. 1936 wurde hier eine Ausstellung des Heimatmuseums untergebracht. Die Kathedrale wurde Ende Oktober 1941 von dem Bischof von Kalinin, Wasilij (Ratmirow), mit Unterstützung des von der deutschen Besatzungsverwaltung eingesetzten Bürgermeisters Jasinski wieder für Gottesdienste eröffnet. Doch im Dezember desselben Jahres, nach der Wiederherstellung der sowjetischen Macht, wurde sie erneut geschlossen. 1972 wurde das Gebäude der Auferstehungskathedrale als Ausstellungsraum übergeben, wonach es renoviert und umgebaut wurde. In den 1990er Jahren wurde die Kathedrale der orthodoxen Kirche zurückgegeben, und am 7. Januar 1993 wurden die Gottesdienste wieder aufgenommen.