La historia del templo de la Resurrección está estrechamente relacionada con la existencia del monasterio de doncellas de la Resurrección en Bryansk. Este antiguo monasterio, probablemente, surgió en los siglos XV-XVI, cuando el asentamiento adyacente a la fortaleza comenzó a desarrollarse activamente. Documentos del siglo XVII indican la pobreza económica del monasterio en ese período, lo que lo llevó a necesitar el apoyo de otros monasterios. Inicialmente, había dos templos en el monasterio, el de la Resurrección y el de la Asunción, así como 20 celdas monásticas, pero con el tiempo solo quedó el templo de la Resurrección.

A principios del siglo XVIII, comenzó una activa construcción en piedra en el monasterio, lo que evidenció una mejora en su situación económica. Se construyó un nuevo templo de piedra en honor a la Renovación del templo de la Resurrección de Cristo. En 1706, la abadesa del monasterio, Kапитолина, se dirigió al departamento patriarcal con la solicitud de consagrar este templo recién construido. Se emitió un decreto de consagración, y en febrero de 1706 se otorgó el Antimis. Sin embargo, poco después de este período de florecimiento, el monasterio fue disuelto y el templo recién construido fue desmantelado debido a los acontecimientos de la Guerra del Norte.

En 1713, en el restaurado monasterio de la Resurrección, solo había un templo de madera, pero en 1738 comenzó la construcción del templo de piedra de la Resurrección, que se completó en 1741. Junto con el altar principal, se dispuso un altar en honor a los Santos mártires Gurias, Samón y Abib. En marzo de 1766, el monasterio fue disuelto, y el templo de la Resurrección se convirtió en parroquial. En 1843, se dispuso un altar en honor al Santo mártir Andrés Estratílata y se construyó un campanario, que fue ampliado en la parte inferior en la segunda mitad del siglo XIX. Según los recuerdos de los ancianos, después del cisma renovador de 1922, el templo fue dividido entre los ortodoxos y los renovadores. En julio-agosto de 1937, los clérigos ortodoxos, incluido el Santo mártir protodiácono Serafim Vasilenko, fueron arrestados y fusilados. En el templo continuó sirviendo un sacerdote renovador y el "Arzobispo" renovador de Bryansk, Vladimir Dosychev, pero también fueron arrestados y fusilados a finales de 1937 y principios de 1938. Probablemente, después de eso, el templo fue cerrado. Antes del inicio de la ocupación fascista, el edificio se utilizó como un taller de servicios domésticos y zapatería; en 1940 se demolieron el campanario y la cúpula, y se construyó un segundo piso. Los servicios religiosos se reanudaron durante la guerra, y para 1985 el templo fue completamente restaurado en su forma original.