Die Geschichte der Auferstehungskirche ist eng mit dem Bestehen des Auferstehungsfrauenklosters in Brjansk verbunden. Dieses alte Kloster entstand wahrscheinlich im 15. bis 16. Jahrhundert, als die Siedlung, die an die Festung grenzte, begann, sich aktiv zu entwickeln. Dokumente aus dem 17. Jahrhundert weisen auf die wirtschaftliche Armut des Klosters in dieser Zeit hin, weshalb es auf die Unterstützung anderer Klöster angewiesen war. Ursprünglich gab es im Kloster zwei Kirchen, die Auferstehungskirche und die Himmelfahrtskirche, sowie 20 Mönchszellen, aber im Laufe der Zeit blieb nur die Auferstehungskirche übrig.

Zu Beginn des 18. Jahrhunderts begann im Kloster der aktive Bau von Steingebäuden, was auf eine Verbesserung seiner wirtschaftlichen Lage hinwies. Es wurde eine neue Steinkirche zu Ehren der Wiederherstellung der Auferstehungskirche Christi erbaut. Im Jahr 1706 wandte sich die Äbtissin des Klosters, Kapitolina, an das Patriarchalische Finanzamt mit der Bitte, diese neu errichtete Kirche zu weihen. Ein Weihebefehl wurde erlassen, und im Februar 1706 wurde ein Antimens ausgestellt. Doch bald nach dieser Blütezeit wurde das Kloster aufgelöst, und die neu errichtete Kirche wurde aufgrund der Ereignisse des Nordischen Krieges abgerissen.

Im Jahr 1713 gab es im wiederhergestellten Auferstehungskloster nur eine hölzerne Kirche, aber 1738 begann der Bau der Steinkirche, der 1741 abgeschlossen wurde. Zusammen mit dem Hauptaltar wurde ein Seitenaltar zu Ehren der heiligen Märtyrer Gurii, Samon und Avivi eingerichtet. Im März 1766 wurde das Kloster aufgelöst, und die Auferstehungskirche wurde zur Pfarrei. Im Jahr 1843 wurde ein Seitenaltar zu Ehren des heiligen Märtyrers Andreas Stratilat eingerichtet und ein Glockenturm erbaut, der in der zweiten Hälfte des 19. Jahrhunderts im unteren Teil erweitert wurde. Nach den Erinnerungen der Einheimischen wurde die Kirche nach der Erneuerungs-Spaltung von 1922 zwischen den Orthodoxen und den Erneuerern geteilt. Im Juli und August 1937 wurden orthodoxe Kleriker, darunter der heilige Märtyrer Prodiakon Serafim Vasilenko, verhaftet und erschossen. In der Kirche diente weiterhin ein erneuernder Priester und der erneuernde „Erzbischof“ von Brjansk, Wladimir Dosytschew, aber auch sie wurden Ende 1937 und Anfang 1938 verhaftet und erschossen. Wahrscheinlich wurde die Kirche danach geschlossen. Vor Beginn der faschistischen Besatzung wurde das Gebäude als Kombinat für Haushaltsdienstleistungen und Schuhmacherei genutzt; 1940 wurden der Glockenturm und die Kuppel abgerissen, und ein zweiter Stock wurde aufgesetzt. Die Gottesdienste wurden während des Krieges wieder aufgenommen, und bis 1985 war die Kirche vollständig in ihrem ursprünglichen Zustand wiederhergestellt.