En 1567 comenzó la construcción del Kremlin de Vologda, en el marco del cual se planeaba edificar una nueva catedral en el lugar de la iglesia de madera de la Resurrección, que había quedado fuera del nuevo centro urbano. En 1568, por orden de Iván el Terrible, se inició la construcción de la catedral de piedra a orillas del río Vologda. Las crónicas informan que el zar ordenó construir la iglesia catedral de Sofía en nombre de la Dormición de la Santísima Virgen dentro de la ciudad, cerca de la casa del arzobispo. Sin embargo, según otros datos, el Palacio Arzobispal fue trasladado más tarde, ya hacia la catedral en construcción. Las excavaciones arqueológicas de 2000 revelaron en esta área construcciones datadas entre 1560 y 1570.

El modelo arquitectónico para la catedral fue la Catedral de la Asunción en Moscú, ya que Iván el Terrible quería ver en su residencia del norte un parecido con el templo moscovita. El zar supervisó personalmente la construcción y a menudo se detenía en Vologda. En 1570, tras la finalización de los trabajos principales, visitó la catedral, pero pronto abandonó la ciudad y la construcción fue abandonada.

La catedral permaneció sin terminar hasta 1587, cuando bajo el zar Fiódor Ioánnovich se reanudaron las obras. Solo se completó la capilla sur, mientras que la parte central del templo se terminó más tarde. La capilla sur fue consagrada en 1587 por el obispo Antonio en nombre de la Decapitación de San Juan Bautista, el santo patrón de Iván el Terrible. La capilla se encontraba en el diaconado de la catedral hasta la renovación capital en 1848-1850.

En 1612, cuando Vologda fue capturada por las tropas polacas y lituanas, la catedral fue destruida y dañada por un incendio. Tras la salida de los invasores, comenzaron los trabajos de restauración, y en 1612-1613 la catedral fue nuevamente consagrada. En 1639, Mijaíl Fiódorovich regaló a la catedral un candelabro de cobre, y más tarde se adquirieron otros tres candelabros en Arkhangelsk.

Entre 1686 y 1688, la catedral fue decorada por iconógrafos de Yaroslavl bajo la dirección de Dmitri Grigoriev. Antes de la pintura, se ampliaron las ventanas y se abrieron ventanales en las absides. En 1698 y 1724, la catedral sufrió daños por incendios, tras lo cual entre 1737 y 1744 se instaló un nuevo iconostasio.

Hasta 1776, los servicios religiosos en la catedral se llevaban a cabo durante todo el año. Durante la renovación de 1848-1851 se añadieron vestíbulos de piedra, se ampliaron los vanos de las ventanas y se pintó el techo. En la década de 1860, se construyó una cerca de piedra alrededor de la catedral.

La catedral fue visitada por emperadores: Pedro I en 1724, Alejandro I en 1824 y Alejandro II en 1858. En 1923, la catedral fue cerrada y entregada al museo local, donde se instaló una exposición sobre la historia de la religión y el ateísmo. Desde 1935, la catedral es un monumento de importancia federal.

Entre 1966 y 1968, bajo la dirección del arquitecto V.S. Banige, se llevaron a cabo trabajos de restauración, durante los cuales se devolvió a la catedral su apariencia del siglo XVII. En el interior del templo se consolidaron antiguas frescos bajo la dirección de N.V. Pertsev.

Desde 1999 hasta 2007 se realizó una restauración integral de la catedral. Actualmente, está bajo la administración del Museo-Reserva Estatal de Vologda y está abierta para visitas en verano. En algunas festividades religiosas se celebran servicios en la catedral. En junio de 2007, el Patriarca Alexio II celebró una liturgia solemne en la catedral.