Entre los templos de Kovrov, la catedral de Cristo Nacido es la más antigua. Existe una leyenda sobre su fundación. Según la tradición, el príncipe Andrés Bogoliúbski se perdió en estos lugares la víspera de Navidad. Regresaba de Suzdal a Starodub y se desvió del camino en el bosque. El día era nevado y helado, y ya comenzaba a oscurecer cuando a lo lejos vio una débil luz. Era una antorcha en la cabaña del cazador Elifán. El príncipe pasó la noche allí, y al día siguiente, en agradecimiento por su salvación, ordenó construir una iglesia en el pueblo. El templo de madera fue consagrado en honor al Nacimiento de Cristo, ya que el evento ocurrió la víspera de esta festividad.

A finales del siglo XVII, la iglesia de madera fue reemplazada por una de piedra. Inicialmente, en el templo había dos altares: el principal en honor al Nacimiento de Jesucristo y el lateral en nombre de Macario de Kalazinsk, el Milagroso. Más tarde, el templo adquirió el ícono de la Madre de Dios "Smolensk", que se convirtió en la principal reliquia de la catedral. En honor a este ícono se construyó un nuevo altar lateral. Según la leyenda, el ícono fue encontrado milagrosamente intacto en las cenizas de una iglesia de madera quemada en el pueblo de Nesterovo, a 7 verstas de Kovrov. Considerándolo milagroso, el ícono fue trasladado a la iglesia de Cristo Nacido.

En 1837, en la iglesia asistieron a un servicio el cesáreo Alejandro Nikoláyevich, futuro emperador Alejandro II, y su mentor, el poeta V. A. Zhukovski. Esta fue la única visita al templo de una persona de alto rango. En 1870, la iglesia fue ampliada y adquirió el estatus de catedral. Para entonces, aparecieron una casa del vigilante y una cerca con puertas.

Desde 1920 hasta 1926, la catedral sirvió como catedral para el vicario de Kovrov del arzobispo de Vladimir. El protoiereo Pablo Avrórov fue desde 1922 el representante de la diócesis de Vladimir en la Alta Administración Eclesiástica, el órgano central del movimiento renovador. Sin embargo, la mayoría de los creyentes asistían a la catedral de Cristo Nacido, que pertenecía a la dirección de la iglesia antigua. A principios de 1926, surgió en Kovrov una comunidad eclesiástica independiente que se oponía a los extremos de las iglesias de Tikhon y renovadoras. Como resultado de los conflictos, la catedral de Cristo Nacido fue asignada a la comunidad de la iglesia antigua, la de Spaso-Transfiguración a los renovadores, y la iglesia de Juan el Guerrero a los autocéfalos. En 1931, las autoridades cerraron la catedral de Spaso-Transfiguración, y en 1938, la de Cristo Nacido, desmantelando las cúpulas del templo y el campanario. La iglesia de Juan el Guerrero permaneció con la comunidad renovadora, pero no por mucho tiempo. En 1945, también fue cerrada.

En 1946, la catedral fue reabierta, restaurando las cúpulas en una forma simplificada. Fue restaurada a finales de la década de 1980 y permaneció como el único templo en funcionamiento en Kovrov hasta 1991.